Approche d'écotoxicologie fonctionnelle par l'étude des interactions sol-plante-annélides en sol contaminé

Functional ecotoxicology approach by studying soil-plant-annelids interactions in contaminated soil

• Auteur / Autrice : Olivier Hullot
• Direction : Isabelle Lamy, Lisa Ciadamidaro, Juliette Fabure
• Type : Thèse de doctorat
• Discipline(s) : Sciences de l'environnement
• Date : Soutenance le 21/12/2023
• Etablissement(s) : université Paris-Saclay
• Ecole(s) doctorale(s) : École doctorale Agriculture, Alimentation, Biologie, Environnement, Santé
• Partenaire(s) de recherche : Laboratoire : ECOSYS Écologie fonctionnelle et écotoxicologie des agroécosystèmes
• Partenaire(s) de recherche : référent : Faculté des sciences d'Orsay
• Partenaire(s) de recherche : graduate school : Université Paris-Saclay. Graduate School Biosphera (2020-....)
• Jury : Président / Présidente : Michel Chalot
• Jury : Examinateurs / Examinatrices : Mikaël Motelica-Heino, Claudia Wiegand, Benoît Ferrari, Amélie Cantarel
• Jury : Rapporteurs / Rapporteuses : Mikaël Motelica-Heino, Claudia Wiegand

Mots clés

Mots clés contrôlés

Sols -- Pollution

Annélides

Mots clés libres

Contamination diffuse des sols

Ver de terre

Enchytréide

Relation entre les parties souterraines et aériennes du sol

Biofertilisation

Soil Contamination

Earthworm

Enchytraeid

Belowground-Abouveground linkage

Biofertilisation

Résumé

La contamination des sols est un enjeu environnemental majeur. Une grande partie des sols contaminés en Europe le sont par des éléments traces métalliques. Celle-ci peut affecter les organismes édaphiques, avec souvent comme conséquence une diminution des activités biologiques. Pourtant plusieurs études ont montré l’importance des relations dites « belowground-aboveground » liant les communautés souterraines et aériennes des sols. Parmi elles, l’une des plus connues est l’interaction sol – plante – ver de terre. Ces derniers sont connus pour impacter positivement les fonctions écologiques des sols non contaminés. En effet, ils peuvent augmenter la production primaire des plantes et jouent également un rôle dans la régulation des communautés du sol. Mais dans le cas de sols contaminés, leur rôle reste encore peu documenté. Les enchytréides sont également des annélides oligochètes auxquels on prête le même rôle écologique que les vers de terre. Toutefois, peu d’études permettent d’appuyer cette hypothèse.Dans ce travail nous avons fait l’hypothèse que les connaissances acquises sur les interactions sol – plante – annélides en sol fertile sont transférables en sols contaminés et donc que les annélides peuvent, en interaction avec les plantes, participer à une valorisation de ces sols. Les questions suivantes ont été soulevées : i) y-a-t 'il des modifications de biodisponibilité des contaminants par l’activité des organismes ? Quel est l’impact réciproque des organismes entre eux ? Peut-on mettre en évidence un effet court terme versus long terme sur plusieurs générations de vers ? Pour répondre à ces questions nous avons fait des expérimentations ex situ. Nous avons utilisé un sol considéré comme marginal par sa texture sableuse, et contaminé in situ par plusieurs éléments traces métalliques (teneurs sublétales en Cu, Zn, Cd). Trois espèces biologiques ont été étudiées seules ou en interaction : le ver de terre Aporrectodea caliginosa, un ver de terre endogé communément retrouvé dans les sols agricoles, Enchytraeus albidus, un enchytréide à large habitat approprié pour les tests écotoxicologiques et enfin Lolium perenne, une herbe fourragère.Nous avons montré une amélioration de la production primaire du sol contaminé par les deux groupes d’annélides, via une amélioration de la biomasse des plantes, lorsqu’il y a une interaction proche entre les racines et les annélides, en lien avec une augmentation de la biodisponibilité des nutriments. Cependant, lorsqu’ils s’éloignent des racines, cet effet bénéfique disparait. Concernant les éléments traces, les annélides du sol tendent à augmenter leur disponibilité. Toutefois, la plante possède un pouvoir fort de régulation limitant les transferts d’éléments trace. Les teneurs internes d'éléments mesurées dans les organismes varient d’un élément à l’autre et d’une espèce biologique à l’autre, ainsi qu’en présence d’interactions entre organismes. Nous avons ainsi pu montrer que les modifications de l’environnement induites affectent tous les organismes. Nous avons notamment montré que la présence de plantes sur le long terme augmente la capacité du sol à les héberger même en sol contaminé. En revanche, la présence de vers de terre dans le sol facilite l’enfouissement des enchytréides dans les couches plus profondes du sol et tend à réduire leur nombre retrouvé en surface. Cette étude montre que dans nos conditions expérimentales les connaissances acquises dans les sols non contaminés concernant la biofertilisation peuvent être appliquées aux sols contaminés. Cependant, les flux d’éléments majeurs s’accompagnant de flux d’éléments traces, l’impact résultant doit être examiné dans tous les compartiments biologiques du système. Nous avons de plus observé des effets de rétroactions de la plante sur les vers de terre, suggérant l’importance de les prendre en compte pour avancer dans la compréhension des mécanismes sous-jacents aux interactions sol-plante-annélides.

Soil pollution is key environmental issue. A large part of European soils is contaminated by trace elements. Depending on the contamination level organisms exposed to degraded and contaminated soils can be affected in a variety of ways but generally contamination affects the biological activity. However, several researches have shown the importance of ecological linkages in soils, particularly the so-called "belowground-aboveground" relationships that connect the below-ground and above-ground soil communities. One of the most well-known of these relationships is the soil-plant-earthworm interactions. Earthworms are known to improve the ecological functions associated with fertile soils. For example, they can increase the primary production of both wild and cultivated plants and at the same time they have a key role in regulating soil communities. But in the case of contaminated soil their role is still poorly documented. Enchytraeids are oligochaete annelids that play the same ecological role as earthworms. However, there are few researches that confirm this hypothesis, whatever the soil contaminated or not. In this work, we hypothesised that the knowledge gained on soil-plant-annelid interactions in non-contaminated soils are transferable to polluted soils. In this case, annelids in interaction with plants could participate to the valorisation of these soils. We raised several questions: Do activities of annelids in contaminated soils affect the bioavailability of trace elements? Is there a reciprocity of influence between the soil organisms or plants? Are the annelids effects on the short or the long-term following several annelid life cycles? To answer these questions, we performed ex-situ experiments in cosmes. We used a soil classified as marginal because of its sandy texture, and field contaminated by several metallic trace elements (sublethal contents in Cu, Zn, Cd). Three different biological species were studied, alone or in interaction: Aporrectodea caliginosa, an endogeic earthworm found in agricultural soils, Enchytraeus albidus, an enchytraeid with a large habitat suitable for ecotoxicological testing, and finally Lolium perenne, a forage grass.We have seen an increase in the primary output of the contaminated soil via an increase in plant biomass, when a close connection between the roots and the annelids was assessed. We also showed that both annelid species have the ability to increase biomass production. However, when they move away from the roots, this positive effect decreases. This favourable effect on plants is due to an increase in nutrient bioavailability, linked to the annelid activities. However, annelids also tend to increase trace metal fluxes, and then their environmental availability with high contents in soil solution. But the plant has in turn a powerful regulatory power that limits metal transfers to the soil pore water. Furthermore, the trace element values observed in organisms differ from one chemical species to the other, as well as from one biological species to the other. Finally, the presence of species and the changes in their habitat have an impact on other organisms. We have shown that the presence of plants is favourable to the development of earthworms, boosting the soil's capacity to host them over time. The presence of earthworms in the soil, on the other hand, accelerates the burial of enchytraeids in the deeper layers of the soil and tends to diminish the amount of enchytraeids detected in soil surface. In our experimental conditions, we confirm that knowledge acquired for uncontaminated soils can be applied also for contaminated soils. However, fluxes of major elements are accompanied by fluxes of trace elements whose impact have to be checked in all the biological compartments of the system. Finally, we detected feedback from the plant to the earthworms, indicating intricate soil-plant-annelid connections that has to be taken into account for their better understanding.