Ecologie évolutive du transfert trans-générationnel d'immunité chez un insecte

Evolutionary ecology of the trans-generational immune priming in an insect

• Auteur / Autrice : Caroline Zanchi
• Direction : Yannick Moret, Jérôme Moreau
• Type : Thèse de doctorat
• Discipline(s) : Sciences de la vie
• Date : Soutenance le 17/12/2012
• Etablissement(s) : Dijon
• Ecole(s) doctorale(s) : École doctorale Environnements, Santé (Dijon ; Besançon ; 2012-....)
• Partenaire(s) de recherche : Laboratoire : Biogéosciences (Dijon)
• Jury : Président / Présidente : Thierry Rigaud
• Jury : Examinateurs / Examinatrices : Benjamin Gourbal
• Jury : Rapporteurs / Rapporteuses : Yanis Michalakis, Paul Schmid-Hempel

Mots clés

Mots clés contrôlés

Immunocompétence

Applications scientifiques

Transmission intergénérationnelle

Immunologie

Ténébrionidés

Insectes -- Écologie

Mots clés libres

Ecologie évolutive

Immunoécologie

Transfert trans-générationnel d’immunité

Immunité des insectes

Effets maternels

Evolutionary ecology

Immunoecology

Trans-generational immune priming

Insect immunity

Maternal effects

Résumé

Le transfert trans-générationnel d’immunité (TTGI) est défini comme étant une élévation de l’immunocompétence de la descendance suite à la rencontre des femelles avec un organisme pathogène. Le TTGI est un phénomène bien connu chez les vertébrés, chez lesquels il se réalise par le transfert d’anticorps de la mère au jeune. Il n’a été décrit que récemment chez les invertébrés, chez lesquels le support de sa transmission est encore inconnu. Le TTGI apporte un bénéfice aux descendants lorsqu’ils rencontrent l’infection vécue par la mère, dans quel cas l’élévation de leur immunocompétence a un effet protecteur. Cependant, au-delà de ce bénéfice, plusieurs indices suggèrent que le TTGI est un phénomène coûteux pour les organismes. L’évolution du TTGI ne sera permise chez une espèce que lorsque les bénéfices qu’il représente en termes de protection des descendants surpasseront les coûts qu’il représente pour eux en termes de fitness. Ainsi, l’étude de ses coûts et de ses bénéfices nous renseigne sur les pressions de sélection qui ont conduit à son évolution chez les invertébrés. Au cours de cette thèse, j’ai associé l’expression du TTGI chez un insecte avec un certain nombre de coûts, tant pour les femelles qui le réalisent que pour les descendants qui l’expriment. Pour ce faire, j’ai utilisé comme organisme modèle le ver de farine, Tenebrio molitor. Dans le premier chapitre, nous avons stimulé le système immunitaire des femelles adultes de T. molitor avec un immunogène non pathogène, et étudié divers aspects de la transmission d’activité antibactérienne aux œufs qui en résultait. Cela nous a permis de voir que la transmission d’activité antibactérienne interne aux œufs commençait deux jours après la stimulation du système immunitaire des femelles et cessait après dix jours. Enfin, nous avons pu mettre en évidence un coût pour les femelles à la protection de leurs œufs, en termes de fécondité. Dans le second chapitre, nous stimulé le système immunitaire avec trois microorganismes différents tués par la chaleur, et exposé leurs jeunes larves à des microorganismes vivants. Nous n’avons pas réussi à mettre en évidence d’effet protecteur du TTGI sur les jeunes larves de T. molitor. Il s’avère cependant que l’exposition des jeunes larves à un champignon entomopathogène réduit le délai avant leur seconde mue larvaire. Dans le troisième chapitre, nous avons stimulé soit le système immunitaire des femelles, soit celui des mâles de T. molitor avec un immunogène non pathogène, et observé différents paramètres de l’immunité de leurs descendants adultes. Cela nous a permis de mettre en évidence que le TTGI d’origine maternelle et paternelle n’affecte pas les mêmes effecteurs immunitaires chez les descendants, et que le TTGI d’origine maternelle comportait un coût pour eux en termes de temps de développement. Ces coûts au TTGI suggèrent qu’il n’est pas seulement une conséquence de la stimulation du système immunitaire des femelles de la génération parentale, mais qu’il est bien un mécanisme qui a été sélectionné du fait des bénéfices qu’il représente pour les organismes dans certaines conditions écologiques

Trans-generational immune priming (TGIP) is defined as the plastic enhancement of offspring's immunocompetence following an immune challenge of the females of the parental generation. In vertebrates, this phenomenon is well described, and is achieved by the maternal transfer of antibodies. In invertebrates however, it has only recently been described. Since invertebrates do not possess antibodies, the mechanism of this transmission remains unknown. If the offspring is exposed to the maternal infection, an elevated immunocompetence can help it cope better with it. Nonetheless, apart from this benefit, several cues indicate that the TGIP bears some fitness costs for individuals. The evolution of TGIP will be favoured when its benefits outweigh its fitness costs. Thus, studying its costs and benefits can lead us to a better understanding of the selection pressures that lead to its evolution in invertebrates. During my thesis, I associated the occurrence of TGIP in an insect, the mealworm beetle Tenebrio molitor, to several fitness costs for the females transmitting it as well as for the offspring receiving it.In the first chapter, we stimulated the adult female's immune system with a non pathogenic immunogene, and studied several aspects of the subsequent transfer of antibacterial activity to the eggs. We saw that the transmission of antibacterial activity inside the eggs started two days after the immune challenge, and stopped at ten. Then, we highlighted a cost for the females on their fecundity to this transmission.In the second chapter, we stimulated the immune system of the females with three different heat-killed microorganisms, and exposed their larval progeny to living microorganisms. We did not see any benefit of the TGIP on the young larvae of T. molitor. However, we saw that the exposure of young larvae to an entomopathogenic fungus decreased the time-lap between the two first larval moults.In the third chapter, we stimulated the immune system of either the adult females or the males of T. molitor, and we observed several immune parameters in their adult offspring. This allowed us to see that maternally and paternally-derived TGIP affected different immune effectors in the adult offspring, and that maternally-derived TGIP bear a cost on the developmental time of the offspring.These fitness costs to the TGIP suggest that it is not just a side-effect of the immune reaction of the females, but rather an investment that has been selected because of the benefits it represents for the offspring in certain ecological conditions