Photobiochimie et biologie cellulaire des ommochromes : implications dans le changement de couleur

par Florent Figon

Thèse de doctorat en Sciences de la Vie et de la Santé

Sous la direction de Jérôme Casas.

Thèses en préparation à Tours , dans le cadre de Santé, Sciences Biologiques et Chimie du Vivant - SSBCV , en partenariat avec Institut de Recherche sur la Biologie de l'Insecte (laboratoire) .


  • Résumé

    La capacité qu'ont les animaux à changer de couleur en réponse à un environnement variable est remarquable. Les raisons pour lesquelles les animaux ont acquis une telle palette de couleurs ont toujours eu une place prépondérante en biologie. Encore aujourd'hui, la recherche sur la couleur des animaux est très active ; la difficile question de la valeur adaptative de la couleur et des changements de couleur nécessite des approches multidisciplinaires. Cela est encore plus vrai pour les pigments, dont les propriétés et les fonctions se situent à l'interface entre la chimie et la biologie. En effet, la structure électronique et l'état intracellulaire des pigments sont des paramètres clés influençant aussi bien leurs propriétés optiques que leur réactivité chimique. Ainsi, la biochimie et la biologie cellulaire des pigments peuvent nous informer sur leurs fonctions et leurs propriétés de changement de couleur. Dans cette thèse, je m'intéresse aux couleurs chimiques des Insectes, Araignées et Céphalopodes qui sont dues aux pigments appelés ommochromes. Les ommochromes contribuent efficacement aux changements de couleur pour plusieurs raisons. Premièrement, ils possèdent la capacité unique parmi les pigments d'animaux à pouvoir changer rapidement vers le rouge une fois réduits. Deuxièmement, leur diversité structurale est à l'origine d'une palette de couleurs, allant du jaune au rouge et violet. Enfin, ils sont produits à l'intérieur d'organites intracellulaires qui peuvent alterner dynamiquement entre production et dégradation. Cependant, malgré leur importance, ces mécanismes sont encore mal compris. Les fonctions biologiques de ces changements de couleur, si elles existent, sont rarement connues malgré des décennies de recherche particulièrement chez les araignées crabes. Dans ces travaux, je postule que le lien structure–propriété à plusieurs échelles des ommochromes représente un aspect important de leur biologie. Ainsi, l'étude des mécanismes de changement de couleur aux échelles moléculaires, biochimiques et subcellulaires devrait fournir des informations sur les potentielles fonctions et utilisations des ommochromes. Dans cette perspective, je fais premièrement une revue des changements de couleur chez les animaux en comparant leurs mécanismes, leurs régulations et leurs fonctions. Je fais ensuite une synthèse de la biochimie et de la biologie cellulaire des ommochromes, fournissant ainsi une mise à jour depuis la dernière revue exhaustive sur le sujet il y a plus de 40 ans. Je procède enfin à une étude expérimentale de trois systèmes biologiques en lien avec les propriétés de changement de couleur des ommochromes, c'est-à-dire leur biosynthèse chez la Mouche domestique, la couleur nuptiale chez les Libellules et le changement de couleur réversible des araignées crabes. Les résultats renforcent l'idée que la couleur des ommochromes est associée à d'autres fonctions biologiques, dont la capacité antiradicalaire et le stockage des métaux. Ainsi, les ommochromes ne devraient pas être étudiés uniquement à travers le prisme de la couleur, mais aussi à la lumière de leur dynamique chimique et cellulaire intrinsèque, ce qui est en accord avec d'autres systèmes pigmentaires. En somme, cette étude est une première étape vers la mise à l'épreuve d'hypothèses biologiques souvent négligées dans des systèmes où la fonction écologique des changements de couleur reste à découvrir.

  • Titre traduit

    Photobiochemistry and cell biology of ommochromes: implications in color changes


  • Résumé

    One of the most striking feature of animal colorations is their capacity to change in response to a variable environment. The reasons why animals acquired such a range of colors has always held a central position in biology. Even today, animal coloration is an active field of research and it requires multidisciplinary approaches to tackle the complex question of the adaptive value of colorations and color changes. This is especially true for pigments, whose properties and functions lie at the interface between chemistry and biology. Indeed, the electronic structure and the intracellular state of pigments are key factors that affect their optical properties, as well as their chemical reactivity. Therefore, the biochemistry and cell biology of pigments can inform on the functions of pigments and their color-changing capacities. In this thesis, I focus on chemical colorations defined by the ommochrome pigments of insects, spiders and cephalopods. Ommochromes contribute to efficient color changes for several reasons. First, they possess the unique capacity among animal pigments to shift rapidly towards redder colors upon chemical reduction. Second, their structural diversity produces colors from yellow and red to purple. Finally, they are synthesized within intracellular organelles that can be dynamically rerouted toward production and degradation. Yet, despite their broad significance, the mechanisms behind these three properties are poorly understood. The biological functions, if any, of these color changes are seldom known despite decades of research, especially in crab spiders. In this work, I postulate that the multiscale structure–property relationship of ommochromes is an important aspect of their biology. Therefore, unravelling color-changing mechanisms at electronic, biochemical and intracellular levels should provide insight into the potential functions and uses of ommochromes. For this purpose, I first review color changes in animals to compare their mechanisms, regulation and functions. I then review the biochemistry and cell biology of ommochromes, providing an update since the last major review more than 40 years ago. I finally study experimentally three biological systems related to the different color-changing properties of ommochromes, namely ommochrome biosynthesis in houseflies, nuptial coloration of dragonflies and reversible color changes of crab spiders. I employed mass spectrometry, quantum chemical modeling and nanoscale imaging techniques. The results strongly support the idea that ommochrome colors go along with other biologically relevant functions, such as antiradical capacities and metal storage. Therefore, ommochromes should not be seen only through the lens of coloration, but also in the light of their inherent chemical and cellular dynamics, in agreement with other pigmentary systems. Overall, this study paves the way for testing new biological hypotheses in systems for which ecological functions of color changes remain to be discovered.