Quantification de l'abondance du plancton marin à l'échelle génomique

Genomic-scale quantification of marine plankton abundance

• Auteur / Autrice : Margaux Crédeville
• Direction : Olivier Jaillon
• Type : Thèse de doctorat
• Discipline(s) : Écologie
• Date : Soutenance le 06/11/2025
• Etablissement(s) : université Paris-Saclay
• Ecole(s) doctorale(s) : École doctorale Structure et Dynamique des Systèmes Vivants
• Partenaire(s) de recherche : Laboratoire : Génomique métabolique (Evry, Essonne ; 2000-....)
• Partenaire(s) de recherche : Référent : Université d'Évry-Val-d'Essonne (1991-....)
• Partenaire(s) de recherche : graduate school : Université Paris-Saclay. Graduate School Life Sciences and Health (2020-….)
• Jury : Président / Présidente : Daniel Richter
• Jury : Examinateurs / Examinatrices : Lucie Zinger, Loïs Maignien, Meike Vogt
• Jury : Rapporteurs / Rapporteuses : Lucie Zinger, Loïs Maignien

Mots clés

Mots clés contrôlés

Tara (bateau à voiles)

Plancton

Métagénomique

Biogéographie

Mots clés libres

Génomique environnementale

Biogéographie

Plancton

Quantification

Tara

Environmental genomics

Biogeography

Plankton

Quantification

Tara

Résumé

Le plancton est un acteur majeur des écosystèmes marins. Il joue un rôle essentiel dans les mécanismes biologiques, chimiques, géologiques et climatiques qui façonnent et régulent les océans et le système Terre plus globalement. La compréhension de l'écologie du plancton est nécessaire pour mieux comprendre le fonctionnement des écosystèmes et cycles biogéochimiques marins. En ce sens, la génomique environnementale permet l'étude du plancton à des niveaux biologiques variés : de la composition des communautés microbiennes jusqu'aux propriétés génomiques et fonctionnelles des espèces les composant. Les données metaomiques permettent d'aborder des questions sur l'évolution des espèces, la diversité taxonomique et fonctionnelle du plancton ainsi que les mécanismes d'adaptation et d'acclimatation des organismes. Cependant, les données metaomiques qui décrivent les communautés de plancton sont compositionnelles. Elles renseignent les abondances relatives de gènes ou génomes seulement dans un échantillon, sans refléter les variations réelles in situ d'abondance ou de biomasse d'organismes entre échantillons. Cette thèse examine la quantification de données metagénomiques associées aux échantillons de plancton marin des expéditions Tara. L'objectif est d'étudier si une approche metagénomique quantitative basée sur la masse d'ADN peut modifier les résultats sur la composition et la biogéographie des communautés de plancton obtenus jusqu'à présent par les données omiques compositionnelles. Dans le premier chapitre, j'ai estimé des concentrations d'ADN dans l'eau par fraction de taille de plancton à partir des volumes d'eau de mer filtrée et des masses d'ADN extrait des échantillons. Cette ressource permet de quantifier le plancton par classe de taille et de décrire la structure et la biogéographie des communautés échantillonnées par les expéditions Tara. Dans le deuxième chapitre, la concentration d'ADN dans l'eau sert de référence pour transformer les données metagénomiques compositionnelles en abondances « absolues » d'organismes planctoniques dans les échantillons marins. Appliquée aux génomes environnementaux (MAGs), la méthode fournit des estimations d'abondances cellulaires par litre d'eau. Ces analyses démontrent l'intérêt d'une approche quantitative intégrant l'information génomique et fonctionnelle portée à l'échelle du génome. Dans le cas des MAGs de Trichodesmium, cette approche montre la prédominance des espèces diazotrophes de Trichodesmium par rapport à celles non fixatrices d'azote à travers les stations Tara. A l'échelle d'un gène marqueur des organismes photosynthétiques (psbO), cette méthode permet d'étudier de façon quantitative la structure et la biogéographie de la communauté phytoplanctonique complète, intégrant les lignées eucaryotes et procaryotes sur l'ensemble de la gamme de taille du pico- au mésophytoplancton. Elle permet aussi d'en approximer la biomasse de carbone. Ainsi, le profil latitudinal d'abondance cellulaire et de biomasse de carbone de chaque lignée phototrophe eucaryote et procaryote est pour la première fois détaillé à la résolution d'un gène marqueur. Dans le chapitre trois, nous utilisons des méthodes de machine learning pour modéliser les biogéographies quantitatives de ces lignées phytoplanctoniques à partir de nos données metagénomiques quantifiées. Les prédictions d'abondance cellulaire à l'échelle globale s'accordent avec les structures biogéographiques connues du phytoplancton eucaryote et procaryote, décrites habituellement par la modélisation et les observations d'imagerie ou satellitaires. Cette thèse donne donc une nouvelle représentation quantitative et à la résolution génomique de la composition et de la biogéographie des communautés planctoniques marines. Ce travail participe aussi au rapprochement de la génomique environnementale pour l'étude du plancton vers la modélisation des écosystèmes et de la biogéochimie des océans.

Plankton is a key component of marine ecosystems, playing a vital role in the biological, chemical, geological, and climatic processes that shape and regulate the oceans and the Earth system as a whole. Understanding plankton ecology is crucial for unraveling the functioning of marine ecosystems and biogeochemical cycles. Environmental genomics offers the tools to study plankton at multiple biological scales—from microbial community composition to the genomic and functional properties of their constituent species. Metaomics data enable investigation of species evolution, taxonomic and functional diversity, as well as the mechanisms underlying adaptation and acclimation in planktonic organisms. However, omics data are inherently compositional. They reflect the relative abundance of genes or genomes within a sample but do not capture absolute in situ abundances or biomass of planktonic organisms, limiting acrosssamples comparisons. This thesis focuses on the quantification of metagenomic data derived from marine plankton samples collected during the Tara expeditions. It aims to explore whether a quantitative metagenomic approach based on DNA mass can improve current assessments of plankton species and community composition and biogeography, which so far have mainly relied on compositional omics data. In the first chapter, DNA concentrations in seawater are estimated for each plankton size fraction using the volume of filtered seawater and the amount of DNA extracted from corresponding samples. This provides a resource for quantifying plankton at the size-class scale and describing the structure and biogeography of planktonic communities sampled during the Tara expeditions. In the second chapter, DNA concentration in seawater serves as a reference to convert compositional metagenomic data into estimates of absolute plankton abundances in marine samples. Applied to metagenome-assembled genomes (MAGs), this method yields cell abundance estimates per liter of seawater. These analysis demonstrate the potential of a quantitative framework that integrates genomic and functional information at the genome scale. Specifically, the estimation of absolute abundances of Trichodesmium MAGs reveals the predominance of diazotrophic Trichodesmium species compared to non-nitrogen-fixing species across Tara stations. At the level of a marker gene, specifically targeting photosynthetic organisms (psbO), this approach supports quantitative analysis of the entire phytoplankton community's structure and biogeography, encompassing both eukaryotic and prokaryotic phototrophic lineages across the full size spectrum from pico- to mesoplankton. For the first time, the latitudinal distribution of cell abundance and carbon biomass for each phototrophic eukaryotic and prokaryotic lineage is described at marker-gene resolution. In the third chapter, we employ machine learning approaches to model the quantitative biogeography of these phytoplankton lineages using quantified metagenomic data. The resulting global predictions of cell abundance align well with established biogeographical patterns of eukaryotic and prokaryotic phytoplankton, typically derived from satellite and imagery observations or ecological models. The quantitative metagenomic profiling carried out in this thesis provides a new, quantitative perspective on the composition and biogeography of planktonic species and communities sampled during the Tara expeditions. This work also contributes to on-going efforts to bridging the gap between environmental genomics and the modelling of marine ecosystems and ocean biogeochemical processes.