Interférence du microbiote dans la réponse du moustique tigre aux xénobiotiques

Microbiota interference in the tiger mosquitoes response to xenobiotics

• Auteur / Autrice : Pierre Antonelli
• Direction : Claire Valiente Moro, Guillaume Minard
• Type : Thèse de doctorat
• Discipline(s) : Ecologie microbienne
• Date : Soutenance le 08/10/2025
• Etablissement(s) : Lyon 1
• Ecole(s) doctorale(s) : École doctorale Evolution Ecosystèmes Microbiologie Modélisation (Lyon ; 1999-....)
• Partenaire(s) de recherche : Laboratoire : Laboratoire d'écologie Microbienne (Lyon)
• Jury : Président / Présidente : Laurence Fraissinet-Tachet
• Jury : Examinateurs / Examinatrices : Claire Valiente Moro, Guillaume Minard, Mathilde Gendrin, Christophe Calvayrac, Isabelle Morlais
• Jury : Rapporteurs / Rapporteuses : Mathilde Gendrin, Christophe Calvayrac

Mots clés

Mots clés contrôlés

Microflore

Écologie urbaine

Xénobiotiques

Aedes albopictus

Mots clés libres

Moustique tigre

Xenobiotiques

Microbiote

Mosquito tiger

Xenobiotics

Microbiota

Résumé

Au cours des dernières décennies, le moustique tigre Aedes albopictus a colonisé l’ensemble des continents habités. Contrairement à d’autres espèces, son invasion n’a pas été freinée par l’urbanisation. Bien au contraire, il est fréquemment retrouvé dans les zones urbaines et péri-urbaines où l’abondance de réservoirs d’eau stagnante lui offrent des habitats favorables au développement de ses stades immatures. Son cycle de vie en milieu urbain l’expose toutefois à de nouveaux défis, différents de ceux rencontrés dans les habitats naturels, notamment en lien avec les caractéristiques du biotope et l’exposition à une grande diversité de composés issus des activités humaines. Certains de ces composés peuvent s’avérer bénéfiques, mais d’autres, tels que les xénobiotiques, des molécules étrangères à son métabolisme, peuvent avoir des effets délétères, voire létaux. L’adaptation à ces xénobiotiques peut faire intervenir des enzymes de détoxication propres à l’hôte, mais elle pourrait également être modulée par son microbiote, c’est-à-dire l’ensemble des microorganismes qui lui sont associés, et qui jouent un rôle clé dans sa biologie. Dans ce contexte, l’objectif général de ma thèse a été d’explorer l’écologie urbaine du moustique tigre à travers l’étude des dynamiques d’interaction entre l’insecte, son microbiote et les xénobiotiques d’origine anthropique. Compte tenu du caractère exploratoire de cette thèse, nous avons adopté une approche multi-facteurs, en faisant varier la nature des xénobiotiques, leurs concentrations, l’échelle d’étude et les types d’impacts mesurés, afin d’obtenir une vision globale des interactions. Dans un premier temps, nous avons démontré via une approche en mésocosme, que l’exposition chronique à des hydrocarbures aromatiques polycycliques (HAPs) à des doses environnementales modifie les communautés bactériennes associées aux moustiques. Ces changements étaient particulièrement marqués chez les larves, qui bioaccumulaient ces xénobiotiques dans leurs tissus. La modification du microbiote chez les individus traités se traduisait par la mise en avant de genres bactériens décrits dans la littérature comme capables de dégrader les HAPs in vitro ainsi que de genres bactériens considérés comme des pathogènes opportunistes. Dans un second temps, nous avons étudié l’interférence du microbiote dans la réponse de larves de moustiques exposés à des doses toxiques de différents xénobiotiques. Ces expériences ont révélé que, dans ces conditions, la présence du microbiote n’améliorait pas la survie des moustiques. Au contraire, lors d’une exposition au glyphosate, le microbiote accentuait la toxicité du composé en induisant une dysbiose et en favorisant la bioaccumulation du glyphosate. Enfin, nous avons étudié les réponses phénotypiques et métaboliques de larves de moustiques exposés à des xénobiotiques à des concentrations environnementales. Bien que le développement des stades immatures ne soit pas altéré, l’exposition à ces composés entraîne une diminution de la biomasse chez les adultes. Par ailleurs, l’analyse du métabolome des larves révèle des modifications importantes au niveau de leur métabolisme ainsi que des biomarqueurs spécifiques à chaque type d’interaction xénobiotique-microbiote. L’ensemble de ces travaux, à l’interface de l’entomologie, de la microbiologie et de l’écotoxicologie illustre la richesse et la complexité des interactions entre le moustique tigre, son microbiote et les xénobiotiques. Ces résultats soulignent le rôle déterminant du microbiote dans la réponse de ce vecteur à des milieux anthropisés, et ainsi sa potentielle contribution à la colonisation et à l’établissement du moustique dans de nouvelles niches écologiques urbaines.

Over the past few decades, the Asian tiger mosquito Aedes albopictus has spread across all inhabited continents. Unlike other species, its invasion has not been hindered by urbanization. On the contrary, it is frequently observed in urban and peri-urban areas, where the abundance of stagnant water reservoirs provides suitable habitats for the development of its immature stages. However, its life cycle in urban environments exposes it to new challenges, distinct from those encountered in natural habitats, particularly due to biotope characteristics and exposure to a wide range of compounds stemming from human activities. Some of these compounds may be beneficial, but others such as xenobiotics, molecules foreign to its metabolism, can have deleterious or even lethal effects. Adaptation to these xenobiotics may involve detoxification enzymes produced by the host, but could also be modulated by its microbiota, i.e., the community of microorganisms associated with the mosquito, which play a key role in its biology. In this context, the overarching objective of my PhD was to explore the urban ecology of Aedes albopictus by studying the dynamic interactions between the insect, its microbiota, and anthropogenic xenobiotics. Given the exploratory nature of this work, we adopted a multi-factorial approach, varying the type of xenobiotics, their concentrations, the scale of study, and the types of impacts measured, to gain a comprehensive understanding of these interactions. First, using a mesocosm approach, we demonstrated that chronic exposure to polycyclic aromatic hydrocarbons (PAHs) at environmentally relevant concentrations alters the bacterial communities associated with mosquitoes. These changes were particularly pronounced in larvae, which bioaccumulated the xenobiotics in their tissues. The microbiota of exposed individuals was characterized by an increased abundance of bacterial genera known from the literature to degrade PAHs in vitro, as well as genera considered to be opportunistic pathogens. Second, we investigated the role of the microbiota in modulating the response of mosquito larvae to toxic doses of various xenobiotics. Under these conditions, the presence of the microbiota did not improve larval survival. On the contrary, during exposure to glyphosate, the microbiota exacerbated the compound’s toxicity by inducing dysbiosis and promoting glyphosate bioaccumulation. Finally, we studied the phenotypic and metabolic responses of mosquito larvae exposed to xenobiotics at environmental concentrations. Although immature development was not affected, exposure to these compounds resulted in reduced adult biomass. Moreover, metabolomic analyses revealed significant alterations in larval metabolism and identified specific biomarkers associated with each type of microbiota-xenobiotic interaction. Together, this work, at the interface of entomology, microbiology, and ecotoxicology, illustrates the complexity and richness of the interactions between Aedes albopictus, its microbiota, and xenobiotics. These findings highlight the critical role of the microbiota in shaping the mosquito’s response to anthropized environments, and suggest a potential contribution of these microbial interactions to the successful colonization and establishment of Aedes albopictus in novel urban ecological niches.