Dynamique des génomes et évolution moléculaire des récepteurs chimiosensoriels des vecteurs de la maladie de Chagas du genre Rhodnius

Genome dynamics and molecular evolution of chemosensory receptors in Chagas disease vectors of the Rhodnius genus

• Auteur / Autrice : Marie Merle
• Direction : Myriam Harry, Florence Mougel
• Type : Thèse de doctorat
• Discipline(s) : Évolution
• Date : Soutenance le 18/04/2023
• Etablissement(s) : université Paris-Saclay
• Ecole(s) doctorale(s) : École doctorale Structure et Dynamique des Systèmes Vivants
• Partenaire(s) de recherche : Laboratoire : Évolution, génomes, comportement et écologie (Gif-sur-Yvette, Essonne ; 2015-....)
• Partenaire(s) de recherche : référent : Faculté des sciences d'Orsay
• Partenaire(s) de recherche : graduate school : Université Paris-Saclay. Graduate School Life Sciences and Health (2020-....)
• Jury : Président / Présidente : Carole Smadja
• Jury : Examinateurs / Examinatrices : Claudio Lazzari, Carole Kerdelhué, Antoine Branca, Emmanuelle Jacquin-Joly
• Jury : Rapporteurs / Rapporteuses : Claudio Lazzari, Carole Kerdelhué

Mots clés

Mots clés contrôlés

Hémiptères

Adaptation (biologie)

Chémorécepteurs

Triatomes

Génomique

Phylogénie

Mots clés libres

Phylogénomique

Génomique

Vecteurs de la maladie de Chagas

Gènes chimiosensoriels

Adaptation

Hemiptera

Phylogenomics

Genomics

Vectors of Chagas disease

Chemosensory genes

Adaptation

Hemiptera

Résumé

Les Triatominae sont des punaises hématophages vectrices de Trypanosoma cruzi, agent responsable de la maladie de Chagas, endémique en Amérique Latine. En milieu naturel, les punaises hématophages du genre Rhodnius infestent principalement les palmiers et se nourrissent sur une large gamme d'hôtes vertébrés qui trouvent refuge dans cet habitat. Cependant, certaines espèces de Rhodnius sont domiciliaires, c'est-à-dire qu'elles ont quitté leur habitat naturel (milieu sylvatique) et sont venues en contact étroit avec les populations humaines en colonisant leurs habitations. Les liens de parenté entre les différentes espèces du genre Rhodnius ont été retracés par une approche phylogénomique reposant sur l'étude des mitogénomes et d'un set de 51 gènes nucléaires et incluant 16 espèces sur les 24 espèces décrites via l'étude de 36 échantillons. Cette approche phylogénomique a permis de statuer sur les affinités évolutives des 3 groupes d'espèces décrits (pallescens, pictipes et prolixus), de classer les espèces du genre Psammolestes au sein du genre Rhodnius et de montrer des événements d'introgression multiples entre espèces. Cette étude phylogénétique a été complétée par une approche de génomique comparative entre espèces adaptées à différents habitats. La taille des génomes a été estimée par deux méthodes, la cytométrie de flux et l'analyse des données moléculaires à haut débit. Pour étudier la dynamique des génomes une phylogénie calibrée à l'aide de données fossiles a été réalisée. Onze génomes de Rhodnius (dont 4 domiciliaires) ont été assemblés puis annotés. L'estimation de la vitesse de gains et pertes de gènes par million d'années montre que ces événements se produisent 7.5 fois plus rapidement chez les espèces domiciliaires en comparaison des espèces sylvatiques. Cette étude a permis de proposer des gènes candidats dont des récepteurs chimiosensoriels impliqués dans la domiciliation des espèces du genre Rhodnius. Les gènes chimiosensoriels appartiennent à des familles multigéniques dont la dynamique évolutive est rapide et à l'origine de changements dans la sensibilité sensorielle. Ils sont donc des objets d'étude de choix dans la recherche de gènes impliqués dans la reconnaissance d'un nouvel environnement. L'annotation spécifique de ces récepteurs chimiosensoriels (de 49 à 135 ORs, de 21 à 32 GRs, selon les espèces) suivie de la recherche de gènes sous sélection a permis de mettre en évidence 4 gènes candidats en lien avec la domiciliation (OR1, OR38, OR102 et ORco). Une meilleure compréhension des mécanismes d'adaptation des punaises hématophages à leur environnement pourrait être un facteur clé dans l'effort de lutte antivectorielle.

Triatominae are haematophagous bugs that can transmit Trypanosoma cruzi, the causative agent of Chagas disease, endemic to Latin America. In the wild, species belonging to the genus Rhodnius mainly infest palm trees, feeding on a wide range of vertebrate hosts that find refuge in this habitat. However, some Rhodnius species are domiciliary, i.e. they have left their natural habitat (sylvatic environment) and have come into close contact with human populations by colonising their dwellings, and can then transmit T. cruzi to humans. The evolutionary history of species belonging to Rhodnius genus was assessed using a phylogenomic strategy based on whole mitogenome sequences and a set of 51 nuclear genes, characterized for 36 samples representing 16 species out of the 24 described in the genus. This approach allowed us to determine the evolutionary relationship between the 3 major groups of species (pallescens, pictipes and prolixus), to integrate species from Psammolestes genus inside the genus one, and to describe multiple introgression events between species. A comparative genomic approach was conducted between species living in different habitats. The genome size was estimated using flow cytometry and analysis of high throughput sequencing data. Genomes from 11 Rhodnius species (including 4 domiciliary species) were assembled and used to build a calibrated phylogeny including sequences from published genomes and fossil records. The divergence times inferred from this phylogeny allowed us to study genome dynamics. It revealed that the rate of gains and losses per gene per million years is 7.5 times faster in domiciliary species compared to sylvatic ones. This study has made it possible to propose candidate genes including chemosensory receptors involved in the domiciliation of species of the genus Rhodnius. Chemosensory genes belong to multigene families with rapid evolutionary dynamics that cause changes in sensory sensitivity. Their study is especially relevant when searching for genes involved in the recognition of a new environment. The chemosensory receptors were annotated (from 49 to 135 ORs and from 21 to 32 GRs depending on the species studied) and analyzed to detect evidence of selection pressure: 4 candidate genes (OR1, OR38, OR102 and ORco) were identified that could be involved in the domiciliation process. A better understanding of the mechanisms of adaptation of these bugs to their environment could be a key factor in vector control efforts.