La reproduction chez l’algue rouge Gracilaria gracilis : démographie, interactions biotiques et sélection sexuelle

Reproduction in the red algae Gracilaria gracilis : demography, biotic interactions and sexual selection

• Auteur / Autrice : Emma Lavaut
• Direction : Myriam Valero, Marie-Laure Guillemin
• Type : Thèse de doctorat
• Discipline(s) : Sciences de l'évolution
• Date : Soutenance le 27/06/2023
• Etablissement(s) : Sorbonne université
• Ecole(s) doctorale(s) : École doctorale Sciences de la nature et de l'Homme - Évolution et écologie (Paris)
• Partenaire(s) de recherche : Laboratoire : Evolutionary biology and ecology of algae (Roscoff, Finistère ; 2014-....)
• Jury : Président / Présidente : Julien Gasparini
• Jury : Examinateurs / Examinatrices : Mathilde Dufaÿ, Xavier Vekemans
• Jury : Rapporteurs / Rapporteuses : Agnès Mignot, Stacy A. Krueger-Hadfield

Mots clés

Mots clés contrôlés

Évolution (biologie)

Isopodes

Génétique des populations

Reproduction (biologie)

Gracilaria gracilis

Mots clés libres

Idotea balthica

Fécondation assistée par les animaux en milieu marin

Cycle haploïde-diploïde

Variants du cycle

Suivi démographique et génétique

Principes de Bateman

Dotea balthica

Animal-Mediated fertilization in the sea

Haploid-Diploid life cycle

Life cycle variations

Demographic and genetic survey

Bateman’s principles

Résumé

Les algues rouges ont un cycle de vie avec une alternance de phases haploïdes et diploïdes, comprenant trois types d’individus : les tétrasporophytes diploïdes et les gamétophytes mâles et femelles haploïdes. Les particularités de leur reproduction sont que: les gamètes mâles ne possèdent pas de flagelle, les gamètes femelles (carpogones) ne sont pas libérés et après fécondation le zygote se développe sur la femelle en une structure appelée cystocarpe. Sans flagelle, le transport des spermaties jusqu’aux gamètes femelles dépend des mouvements d’eau. Les objectifs de la thèse sont d’étudier les conséquences de ce cycle sur le fonctionnement démographique et génétique d’une population naturelle par un suivi exhaustif temporel des individus de l’algue rouge Gracilaria gracilis, ainsi que les stratégies évolutives mises en place pour favoriser la rencontre des gamètes. Premièrement, la fréquence, la fertilité et la survie des individus ont été suivies dans le temps et valident les prédictions des modèles démographiques sur le maintien du cycle haploïde-diploïde et sur la dynamique de cette population, caractéristique d’une espèce pérenne. Les résultats confirment la forte survie des individus (la moitié sont encore présents 25 ans après les premiers relevés) et la faible croissance démographique de la population. Ce suivi a permis de mettre en évidence la présence de“variants du cycle”: soit haploïdes portant des organes mâles et femelles, soit diploïdes portant tétraspores et des organes mâles et/ou femelles ou encore des tétrasporophytes portant des gamétophytes en épiphytes. Les conséquences évolutives de ces variations (présentes à une fréquence de 5%) sur le maintien du cycle de vie haplo-diplophasique et sur la mise en place de barrières reproductives sont discutées et constituent des perspectives de recherche intéressantes. Ce suivi a aussi révélé la présence en très forte fréquence d’isopodes (Idotea balthica) mimétiques et agrippés aux frondes de la gracilaire. Cet animal a donc été sélectionné comme modèle susceptible de transporter les gamètes mâles de l’algue jusqu’au femelles. Deuxièmement, une approche expérimentale et des observations en microscopie confocale ont permis de mettre en évidence une fécondation assistée par I. balthica chez G. gracilis. Ce résultat montre, pour la première fois, l’implication d’interactions biotiques dans la dispersion des gamètes d’une algue rouge (similaires à la pollinisation chez les plantes), alors que le dogme était que les fécondations se faisaient uniquement grâce aux mouvements d’eau. Cela interroge sur l’origine de la pollinisation qui pourrait être beaucoup plus ancienne que la radiation des angiospermes. Ces travaux ouvrent de nouvelles perspectives de recherche sur la généralisation de cette fécondation assistée par les animaux chez les algues rouges et l’étude des éventuels mutualismes. Finalement, parmi les mécanismes évolutifs intervenant dans la reproduction, la sélection sexuelle a été largement étudiée chez les animaux, plus rarement chez les plantes et encore moins chez les algues. Pour tester son importance chez la gracilaire, le succès reproducteur et le nombre de partenaires des mâles et femelles ont été estimés grâce à des analyses de paternité effectuées dans la population naturelle. Les résultats ont montré que l’opportunité pour la sélection sexuelle est présente chez G. gracilis, espèce où le dimorphisme sexuel est pourtant absent. Chez les plantes, la pollinisation animale a joué un rôle sur leur coévolution avec les insectes et il est supposé que les traits impliqués dans l’attrait des pollinisateurs soient plus susceptibles d'être sous sélection sexuelle. Une autre perspective de la thèse est d’approfondir ce lien entre le rôle des animaux et les traits sous sélection sexuelle chez G.gracilis, tels que la phénologie de la reproduction ou la production de mucilage accompagnant la libération des gamètes.

Red algae have a sexual life cycle , involving three types of individuals: diploid tetrasporophytes and haploid male and female gametophytes. The particularities of their reproduction are that: i) the male gametes lack a flagellum, ii) the female gametes (carpogons) are not released and iii) after fertilization the zygote develops on the female into a complex structure called a cystocarp. In the absence of a flagellum the transport of spermatia to the female gametes is largely dependent on water movement. This thesis aims to study the consequences of this reproductive cycle on the demographic and genetic functioning of a natural population using an exhaustive spatial and temporal survey in the red alga Gracilaria gracilis, as well as the evolutionary strategies implemented to enhance the gametes encounter using experimental approaches.First, the frequency, fertility and survival of the three types of individuals monitored over time validate the predictions of the demographic models on the maintenance of the haploid-diploid cycle and on the dynamics of this population, typical of a perennial species with a generation time of several decades. Results confirm the high survival of individuals (more than half of the individuals are still present 25 years after the first surveys) and the low demographic growth of the population. This demographic and phenological survey also allowed to highlight the presence of individuals named "life cycle variants": either haploids carrying both male and female organs, or diploids carrying tetraspores and/or male and female organs or tetrasporophytes presenting epiphytic male and female gametophytes. The evolutionary consequences that these variations (observed at a frequency of 5%) could have on the maintenance of the haplo-diplophasic life cycle and on the establishment of reproductive barriers are discussed and constitute interesting research perspectives. Finally, this survey of a natural population revealed the presence in high frequency of an isopod (Idotea balthica) that mimics the fronds of the gracilaria. This animal was thus selected as a candidate model to test the transport of the male gametes to the female thallus. Secondly, an experimental approach combined with confocal microscopy observations allowed to demonstrate the existence of I. balthica-mediated fertilization in G. gracilis. This result shows, for the first time, the involvement of biotic interactions in the dispersal of gametes of a red alga (similar to pollination in plants), a group of species for which the classical dogma was that fertilizations were only due to water movements. Moreover, this result raises questions about the origin of pollination, which could be much older than the radiation of angiosperms. This work opens new avenues for future studies to verify the widespread occurrence of this animal-mediated fertilization in red algae and to further investigate the algae-animal relationship. Finally, among the evolutionary mechanisms that influence reproduction, sexual selection has been widely studied in animals but only rarely in plants and even less in algae. To test its importance in gracilaria, the reproductive success and number of mates of male and female individuals were estimated through paternity analyses carried out in the natural population. Results showed that the opportunity for sexual selection is present in G. gracilis, a species where sexual dimorphism is absent. In plants, animal pollination has played a role in the coevolution of plants and insects and it is hypothesized that traits involved in pollinator attractiveness are more likely to be under sexual selection. Another new investigation opened by this thesis is to further explore this link between the role of animals and traits under sexual selection in Gracilaria gracilis, such as reproductive phenology or mucilage production during gamete release.