Phytoplancton et couleur de l'eau : analyse multi-échelles de l'avantage adaptatif conféré par l'acclimatation chromatique chez les cyanobactéries marines

Phytoplankton and water color : multiscale analysis of the adaptive advantage conferred by chromatic acclimation in marine cyanobacteria

• Auteur / Autrice : Louison Dufour
• Direction : Frédéric Partensky, Laurence Garczarek
• Type : Thèse de doctorat
• Discipline(s) : Microbiologie
• Date : Soutenance le 08/09/2023
• Etablissement(s) : Sorbonne université
• Ecole(s) doctorale(s) : École doctorale Sciences de la nature et de l'Homme - Évolution et écologie (Paris)
• Partenaire(s) de recherche : Laboratoire : Adaptation et diversité en milieu marin (Roscoff, Finistère ; 2005-....)
• Jury : Président / Présidente : Stéphane Egée
• Jury : Examinateurs / Examinatrices : Cristiana Callieri
• Jury : Rapporteurs / Rapporteuses : Nicole Frankenberg-Dinkel, David Scanlan

Mots clés

Mots clés contrôlés

Cyanobactéries

Propriétés optiques

Eau de mer

Microbiologie marine

Adaptation

Phytoplancton marin

Mots clés libres

Synechocccus

Avantage adaptatif

Acclimatation chromatique

Couleur de l'eau

Co-cultures

Mutagénèse

Synechococcus

Adaptive advantage

Chromatic acclimation

Water color

Co-cultures

Mutagenesis

Résumé

Les propriétés physico-chimiques des océans sont particulièrement affectées par le changement climatique. Une expansion rapide des zones chaudes et pauvres en nutriments a notamment été remarquée, modifiant la couleur de l’eau et, par conséquent, la compétition entre les diverses espèces du phytoplancton qui ont besoin de lumière pour produire de l’énergie. En tant que deuxième organisme le plus abondant des océans, Synechococcus constitue un excellent modèle pour évaluer les conséquences de l’altération des propriétés optiques de l’eau sur la distribution, la dynamique et la composition des communautés phytoplanctoniques marines. A ce jour, sept types pigmentaires (TPs) ont été identifiés chez Synechococcus sur la base de la composition et de la chromophorylation de leurs complexes collecteurs de lumière, appelés phycobilisomes. Alors que les TPs 3a et 3c ont une pigmentation fixe qui leur permet de collecter efficacement la lumière verte ou bleue, respectivement, le TP 3d est capable d’acclimatation chromatique de Type IV (CA4). En d’autres termes, ce sous-type peut modifier de manière réversible la pigmentation de ses phycobilismes afin de capturer les photons verts ou bleus, en fonction de la couleur de la lumière ambiante. Deux types génétiquement distincts d’acclimateurs chromatiques également abondants dans l’océan (TPs 3dA et 3dB) ont été mis en évidence. Ensemble, ils constituent le TP de Synechococcus le plus répandu à l’échelle globale, bien que les raisons de leur prévalence dans les populations naturelles ne soient pas claires. Les TPs 3dA et 3dB possèdent chacun un îlot génomique impliqué dans la CA4 (îlots CA4-A et CA4-B). Alors que les bases moléculaires de la CA4-A commencent à être bien comprises, celles de la CA4-B sont moins connues. Un des objectifs de ma thèse a donc été de caractériser des gènes de l’îlot CA4-B en utilisant la technologie CRISPR-Cas12. La caractérisation partielle de l’un des gènes (fciB) a suggéré que la régulation de la CA4 chez les TPs 3dB pourrait être inversée par rapport à celle rencontrée chez les TPs 3dA. En effet, FciB semble agir comme un activateur chez l’un, et comme un répresseur chez l’autre. Pour étudier les différences phénotypiques entre les deux types d’acclimateurs chromatiques, j’ai également examiné leur réponse dans diverses conditions de température, quantité et qualité de la lumière. De toute évidence, les TPs 3dA et 3dB diffèrent dans le rapport de lumière bleue et verte nécessaire pour déclencher la CA4. Le deuxième objectif a consisté à mieux caractériser l’avantage conféré par l’acclimatation chromatique par rapport à la pigmentation fixe. Pour cela, j’ai réalisé des mono-cultures et co-cultures de représentants des TPs 3a, 3c et 3dB dans différentes conditions de qualité et de quantité de lumière. J’ai démontré que les spécialistes de la lumière bleue (PT 3c) et verte (PT 3a) sont les meilleurs compétiteurs dans des conditions de faible lumière bleue et verte, respectivement. A plus forte intensité lumineuse, le spécialiste de la lumière verte a remporté la compétition en vert, et l’acclimateur chromatique en bleu. Dans un mélange des deux lumières, la coexistence des deux mêmes souches a été observée. Enfin, le dernier objectif a été d’affiner nos connaissances concernant la dynamique temporelle et spatiale des Synechococcus. Pour ce faire, j’ai participé à une série temporelle de deux ans au niveau de deux sites océanographiquement distincts : la station SOMLIT-Astan en Manche et la station BOUSSOLE en Méditerranée. L’analyse de l’abondance de picocyanobactéries, couplée à divers autres paramètres auxiliaires (disponibilité des nutriments, pigments, caractéristiques optiques de l'eau de mer), suggère fortement une succession saisonnière des TPs 3a, 3c et 3d au niveau des deux sites. Les prochaines analyses métagénomiques devraient permettre de mieux décrire l'abondance relative des différents TPs de Synechococcus, ainsi que leurs cycle saisonniers.

Global change is predicted to have numerous impacts on the physico-chemical properties of the ocean. This includes a rapid expansion of warm, nutrient-poor areas that in turn alters the underwater light field, and subsequently impacts the competition between phytoplankton species that have an obligate requirement for light to produce energy. As the second organism in the world’s ocean, and the most diversified with regard to its pigmentation, Synechococcus constitutes an excellent model to assess the consequences of ongoing changes in water optical properties on the distribution, dynamics and composition of marine phytoplanktonic communities. To date, seven Synechococcus pigment types (PTs) have been identified based on the composition and chromophorylation of their light-harvesting complexes, called phycobilisomes. While PTs 3a and 3c have a fixed pigmentation that enable them to efficiently collect either green (GL) or blue light (BL), respectively, PT 3d are capable of Type IV chromatic acclimation (CA4). In other words, they can reversibly modify their phycobilisomes pigmentation in order to capture either green or blue photons, according to the ambient light color. Two genetically distinct types of CA4 strains (PT 3dA and 3dB) have been evidenced and found to be equally abundant in the ocean. Together, they constitute the most prevalent Synechococcus PT at the global scale. However, the reasons for their prevalence in natural populations remain unclear. Both PTs 3dA and 3dB possess one genomic island involved in CA4, with partially distinct gene content (CA4-A and CA4-B islands respectively). While the molecular bases of CA4-A begin to be well understood, CA4-B is less well known. One objective of my thesis was therefore to characterize genes of the CA4-B island using CRISPR-Cas12 technology. Partial characterization of one of these genes (fciB) suggested that the regulation of CA4 process in PT 3dB cells may be reversed compared to that of PT 3dA strains, since FciB appears to act as an activator or a repressor of the process. To investigate phenotypic differences between the two types of CA4 strains, I also examined their response to various conditions of temperature, light quantity and quality. Interestingly, I found that both differ in the ratio of blue to green light required to trigger chromatic acclimation. The second objective consisted in better characterize the advantage conferred by chromatic acclimation over fixed pigmentation. For this purpose, I conducted mono- and co-cultures of PTs 3a, 3c and 3dB representatives in various light qualities and quantities, and demonstrated that blue (PT 3c) and green (PT 3a) light specialists where the best competitors in low BL and GL, respectively. At high light, the CA4 strain wined the competition in BL and the green light specialist in GL, while in a mixture of both lights, co-existence of the CA4 strain and the green light specialist was achieved. Finally, the last objective was to refine our knowledge of the temporal and spatial dynamics of Synechococcus. To do so, I participated in a two-year time series at two oceanographically distinct sites (the SOMLIT-Astan station in the English Channel and the BOUSSOLE station in the Mediterranean Sea). Analysis of the picocyanobacteria cell concentration and ancillary parameters (nutrients availability, pigments, seawater optical characteristics) strongly suggests a seasonal succession of PT 3 subtypes at both sites, with variations in timing and relative proportion of PT 3a, 3c and 3d cells. Upcoming metagenomic analyses should provide further insights into the relative abundance of the different Synechococcus PTs.