Etude comportementale et de neuroimagerie fonctionnelle des signaux d'intégration du mouvement au sein de la hiérarchie corticale visuelle

Behavioral and functional neuroimaging investigation of motion integration in early visual cortical hierarchy

• Auteur / Autrice : Kim Beneyton
• Direction : Kenneth Knoblauch, Henry Kennedy
• Type : Thèse de doctorat
• Discipline(s) : Neurosciences
• Date : Soutenance le 28/02/2023
• Etablissement(s) : Lyon 1
• Ecole(s) doctorale(s) : École doctorale Neurosciences et Cognition (NSCo) (Lyon)
• Partenaire(s) de recherche : Laboratoire : Institut Cellule Souche et Cerveau (Bron)
• Jury : Président / Présidente : Edmund Derrington
• Jury : Examinateurs / Examinatrices : Kenneth Knoblauch, Henry Kennedy, Anna Montagnini, Rainer Goebel, Mathilde Bonnefond, Thérèse Collins, Rosanne Rademaker
• Jury : Rapporteurs / Rapporteuses : Anna Montagnini, Rainer Goebel

Mots clés

Mots clés contrôlés

Neurosciences

Réseaux cérébraux

Perception visuelle du mouvement

Neurologie

Aire visuelle

Mots clés libres

Traitement hiérarchique

Intégration du mouvement

Perception bistable

FMRI

Connectivité corticale

Hierarchical processing

Motion integration

Bistable perception

FMRI

Cortical connectivity

Résumé

Les modèles d'intégration du mouvement sont des candidats idéaux pour examiner la hiérarchie fonctionnelle dans le cortex visuel précoce. L'intégration du mouvement a été largement étudiée et constitue un modèle influent, à l'origine représenté comme un modèle hiérarchique à deux niveaux de type ascendant (ou "feedforward", FF), où les signaux descendants (ou "feedback", FB) ne jouaient aucun rôle apparent dans la perception du mouvement. Dans ce modèle, il est proposé que les aires visuelles de bas niveau détectent et encodent linéairement un mouvement unidimensionnel (ou "composant", par exemple, une alternance simple de bandes noires et blanches se déplaçant orthogonalement à son orientation), tandis que les détecteurs de mouvement de niveau supérieur calculent l'intégration non-linéaire de signaux de mouvement plus complexes (ou "pattern", dans l'exemple précédent, deux composants mobiles superposés et intégrés en un mouvement global). Selon ce point de vue, les aires visuelles de bas niveau (aires visuelles primaires et secondaires, V1 et V2) et celles de plus haut niveau (par exemple, MT/V5, aire temporale médiane) représentent différemment les informations relatives au mouvement. Cependant, des données plus récentes provenant de réponses unicellulaires et d'imagerie corticale chez le macaque indiquent que les signaux de mouvements complexes peuvent être enregistrés dès l'aire V1. Ma thèse vise à déterminer si de tels signaux peuvent être détectés dans les aires visuelles précoces du cortex humain et à examiner s'ils peuvent provenir de processus hiérarchiques de type FB. Compte tenu de la grande distance hiérarchique qui les sépare, V1 et MT/V5 ont la particularité d'être relativement fortement interconnectés anatomiquement. Cela suggère que le couplage V1-MT/V5 pourrait jouer un rôle important dans la perception du mouvement. Cette idée est soutenue par un certain nombre d'études indiquant que la connectivité FB entre MT/V5 et V1 pourrait jouer un rôle clé dans la génération de représentations mentales du mouvement perçu sur la base d'une entrée sensorielle incomplète ou illusoire. Il est intéressant de noter que la relation entre ces deux zones peut être étudiée par le biais d'un paradigme bien connu de mouvement bistable, qui consiste à superposer des grilles composantes mobiles d'orientations différentes pouvant générer plusieurs états perceptifs dans le temps. Ces états perceptifs apparaissent comme des changements spontanés entre la perception d'un motif "plaid" cohérent se déplaçant dans une seule direction et celle d'une paire de grilles composantes, glissant de manière transparente l'une sur l'autre dans deux directions différentes. Plusieurs modèles neurocomputationnels ont été proposés pour expliquer les mécanismes neuronaux qui sous-tendent la perception des mouvements bistables. En général, ils proposent que la perception de signaux de mouvement ambigus puisse être expliquée par une compétition entre des populations neuronales qui supportent des représentations distinctes du mouvement. Par exemple, une hypothèse stipule que ces populations neuronales sont composées d'unités excitatrices et inhibitrices qui sont impliquées dans des mécanismes de compétition et d'adaptation dans le temps. Nous avons ensuite mis au point des conditions permettant de déclencher des transitions de perception spontanées tout en maintenant une stimulation visuelle constante. En théorie, les deux états perceptifs en compétition sont équiprobables et consistent en des représentations mutuellement exclusives du mouvement. Pendant que les sujets fixaient une croix centrale, afin de minimiser les mouvements oculaires, la consigne était d'indiquer leur état perceptif. Les analyses de l'activité hémodynamique dans le cortex visual précoce ont démontré que les voxels sélectifs de la direction répondaient de manière préférentielle à l'état perceptif en fonction de la direction correspondante.

Models of motion integration are ideal candidates for reviewing functional hierarchy in early visual cortex. Motion integration has been extensively studied and constitutes an influential model originally represented as a two-stage feedforward process where FB signals played no apparent role in motion perception. Within this model, low-level visual areas are proposed to linearly detect and encode one-dimensional (or “component”) motion (e.g., a single grating moving orthogonally to its orientation), while the higher-level motion detectors compute non-linear integration of more complex (or “pattern”) motion signals (e.g., two superimposed moving gratings integrated as one moving plaid). According to this view, low-level visual areas (primary and secondary visual areas, V1 and V2) and higher-level ones (e.g., MT/V5, middle temporal area) represent motion information differently. However, more recent data from single-cell responses and cortical imaging in macaque indicate that pattern motion signals can be recorded as early as area V1. My thesis addresses whether such signals can be detected in early visual areas in human cortex and considers whether they might arise from feedback processes. Given the large hierarchical distance between them, V1 and MT/V5 have the particularity to be relatively strongly anatomically interconnected. This suggests that V1-MT/V5 coupling might play an important role in motion perception. This idea is supported by a number of studies indicating that MT-to-V1 FB connectivity might play a key role in generating mental representations of perceived motion based on incomplete or illusory sensory input. Interestingly, the relation between these two areas can be investigated through a well-known paradigm of bistable motion which consists of superimposed moving gratings of different orientations that can generate multiple perceptual states over time. These perceptual states appear as spontaneous shifts between the perception of a coherent plaid pattern moving in a single direction and that of a pair of component gratings, transparently sliding over each other in two different directions. Several neurocomputational models have been proposed to explain the neural mechanisms underlying bistable motion perception. In general, they propose that the perception of ambiguous motion signals can be explained by a competition between neural populations that support distinct representations of motion. For example, one hypothesis states that these neural populations are composed of both excitatory and inhibitory units that are involved in both competitive and adaptative mechanisms over time. In my thesis, after designing an efficient bistable moving plaid illusion, we used an event-related fMRI paradigm to study bistable perception dynamics. In preliminary measures, we were able to identify direction-selective voxels in early visuals areas V1, V2 and the hMT+ complex (human motion complex, hMT+, equivalent to MT/V5 in non-human primate and adjacent motion-selective areas). We went on to engineer conditions that would trigger spontaneous perceptual switches while maintaining a constant visual stimulation. The two competitive perceptual states are proposed to consist of two equiprobable and mutually exclusive representations of motion information. While subjects fixated a central cross, to minimize eye movements, they were asked to report their perceptual state. Analyses of the hemodynamic activity in these areas demonstrated that the direction-selective voxels preferentially responded to the perceptual state in accordance with the matching direction. In subsequent analyses, we argue that the results represent neural activity related to the perceptual switching, and are not reflecting eye movement phenomena.