Liens entre le parasite d'amphibiens Batrachochytrium dendrobatidis et les biofilms benthiques de lacs de montagne pyrénéens

Links between the amphibian parasite Batrachochytrium dendrobatidis and benthic biofilms of Pyrenean mountain lakes

• Auteur / Autrice : Hugo Sentenac
• Direction : Dirk S. Schmeller
• Type : Thèse de doctorat
• Discipline(s) : Ecologie Fonctionnelle
• Date : Soutenance le 28/04/2023
• Etablissement(s) : Toulouse, INPT
• Ecole(s) doctorale(s) : École doctorale Sciences de l’univers, de l’environnement et de l’espace (Toulouse)
• Partenaire(s) de recherche : Laboratoire : Laboratoire Écologie fonctionnelle et environnement (Toulouse ; 2007-2023)
• Jury : Président / Présidente : Martina Rickauer
• Jury : Examinateurs / Examinatrices : Dirk S. Schmeller, Martina Rickauer, Adeline Loyau, Béatrice Lauga, Jaime Bosch Perez
• Jury : Rapporteurs / Rapporteuses : Trenton William John Garner, An Martel

Mots clés

Mots clés contrôlés

Biofilms

Thèses et écrits académiques

Écologie d'eau douce

Mots clés libres

Agent pathogène

Cyanobactéries

Diatomées

Écologie microbienne

Metabarcoding

Zoospores

Pathogens

Cyanobacteria

Diatoms

Microbial ecology

Metabarcoding

Zoospores

Résumé

Les écosystèmes d’eau douce de montagne fournissent des services essentiels à l’humanité, comme la provision d’eau claire, mais sont fortement affectés par les changements globaux anthropogéniques malgré leur apparente isolation. Les biofilms benthiques, communautés d’organismes vivant dans une matrice adhérant aux surfaces immergées, ont des fonctions critiques dans les lacs de montagne : entre autres, ils détoxifient l'eau et forment la base des réseaux trophiques. Toutefois, leur composition et leur biodiversité sont encore mal connues. Aussi, dans les Pyrénées, certaines populations d'amphibiens sont menacées par la chytridiomycose, une maladie infectieuse causée par le champignon zoosporique Batrachochytrium dendrobatidis (Bd). Son épidémiologie n'est pas entièrement comprise mais pourrait dépendre des biofilms, abondants dans les lacs d’altitude et constituant la nourriture des têtards. Ici, j’avais deux objectifs principaux : premièrement, étudier les variations spatio-temporelles de la biodiversité microbienne des biofilms ; deuxièmement, investiguer le potentiel rôle des biofilms dans l'épidémiologie des infections à Bd. Pour ce faire, j'ai réalisé une analyse métataxonomique des assemblages procaryotes et micro-eucaryotes de 230 échantillons de biofilms collectés de 2016 à 2020 dans 26 lacs d’altitude des Pyrénées. En combinant cela avec des données d'infection par Bd de têtards échantillonnés dans les mêmes lacs, j'ai exploré les liens entre la composition des biofilms et la distribution, la fréquence et l’impact populationnel des infections par Bd. En laboratoire, j’ai aussi testé si un biofilm pouvaient affecter le stade libre et infectieux de Bd, la zoospore. Mes hypothèses étaient que la biodiversité des biofilms diminuerait et leur composition changerait au cours de l'étude, que les biofilms des lacs dont les populations d’amphibiens sont moins infectées/impactées contiendraient plus d’antagonistes de Bd que les biofilms d’autres lacs, et que les biofilms produits en laboratoire n'affecteraient pas le nombre de zoospores à moins qu'ils ne contiennent des consommateurs de Bd. La diversité des assemblages procaryotes et micro-eucaryotes du biofilm a diminué au cours de la période d’étude. Leur composition a aussi changé pendant les cinq années, avec une augmentation des cyanobactéries (organismes possiblement toxinogènes) chez les procaryotes et une diminution des diatomées (organismes indicateurs) chez les micro-eucaryotes. Pris ensemble, ces résultats montrent que les communautés de biofilms benthiques se dégradent avec des implications potentiellement négatives pour tout l’écosystème aquatique et la qualité de l'eau. D’autre part, j'ai constaté que les biofilms des lacs où les amphibiens sont moins infectés et moins impactés présentaient une plus grande abondance d’organismes inhibiteurs ou consommateurs de Bd. Enfin, j'ai montré que les biofilms, même lorsqu'ils ne contiennent pas de consommateur de Bd mais ne serait-ce qu’une algue phototrophique, peuvent affecter les zoospores de Bd en les inactivant ou en les forçant à s’immobiliser. Mes recherches transdisciplinaires illustrent les interactions entre la santé environnementale et les santés animale et publique. Les changements environnementaux contemporains détériorent les biofilms, la base même des réseaux alimentaires des lacs de montagne. Ceci pourrait avoir de profonds effets en cascade sur l'ensemble des socio-écosystèmes de montagne, comme l'augmentation potentielle du risque infectieux posé par Bd et la chytridiomycose pour les amphibiens, et de cyanotoxicose pour tous les vertébrés qui fréquentent les lacs de montagne, y compris les humains et le bétail. Si l'on veut que les écosystèmes d'eau douce de montagne continuent à fournir des services plutôt que des disservices, il faudra rapidement identifier et atténuer les facteurs contribuant au changement des biofilms.

Mountain freshwater ecosystems provide essential services to humanity, such as the provision of clean water, but are strongly affected by anthropogenic global change despite their apparent isolation. Benthic biofilms, communities of organisms living in a matrix adhering to submerged surfaces, have critical functions in mountain lakes: among others, they detoxify water and form the basis of food webs. However, their composition and biodiversity are still poorly understood. Also, in the Pyrenees, some amphibian populations are threatened by chytridiomycosis, an infectious disease caused by the zoosporic fungus Batrachochytrium dendrobatidis (Bd). Its epidemiology is not fully understood but may depend on biofilms, which are abundant in mountain lakes and form the food of tadpoles. Here, I had two main objectives: first, to study the spatio-temporal variations of biofilm microbial biodiversity; second, to investigate the potential role(s) of biofilms in the epidemiology of Bd infections. To do this, I performed a metataxonomic analysis of the prokaryotic and microeukaryotic assemblages of 230 biofilm samples collected from 2016 to 2020 in 26 Pyrenean mountain lakes. Combining this with Bd infection data from tadpoles sampled in the same lakes, I explored the links between the microbial composition of biofilms and the distribution, frequency and population impacts of Bd infections. In the laboratory, I also tested whether a biofilm could affect the free-living, infectious stage of Bd, the zoospore. My hypotheses were that the biodiversity of biofilms would decrease and their assemblages would change over the course of the study, that biofilms from lakes with less infected/impacted amphibian populations would contain more Bd antagonists than biofilms from other lakes, and that biofilms produced in the laboratory would not affect the number of zoospores unless they contained Bd consumers. The diversity in both prokaryotic and micro-eukaryotic biofilm assemblages decreased over the study period. Their compositions also changed over the five years, with an increase in cyanobacteria (possibly toxigenic organisms) in prokaryotes and a decrease in diatoms (indicator organisms) in micro-eukaryotes. Taken together, these results show that benthic biofilm communities are degrading with potentially negative implications for the entire aquatic ecosystem and water quality. In addition, I found that biofilms in lakes where amphibians are less infected and less impacted by Bd had a higher abundance of Bd-inhibiting or Bd-consuming organisms. Finally, I showed that biofilms, even when they do not contain Bd consumers but only a phototrophic alga, can affect Bd zoospores by inactivating them or forcing them to immobilise. My transdisciplinary research illustrates the interactions between environmental health and animal and public health. Contemporary environmental changes are deteriorating biofilms, the very basis of food webs in mountain lakes. This is likely to have profound cascading effects on mountain socio-ecosystems as a whole, such as a potential increase in the risk of Bd infection and chytridiomycosis for amphibians, and cyanotoxicosis for all vertebrates that frequent mountain lakes, including humans and livestock. If mountain freshwater ecosystems are to continue to provide services rather than disservices, the factors contributing to biofilm change will need to be rapidly identified and mitigated.