Voies d’adaptation d’Aphis gossypii, puceron du melon, aux Cucurbitacées ainsi qu’au gène NLR Vat du melon

par Pierre Sadon

Thèse de doctorat en Sciences Agronomiques

Sous la direction de Nathalie Boissot.

Soutenue le 31-03-2023

à Avignon , dans le cadre de École doctorale 536 « Sciences et agrosciences » (Avignon) , en partenariat avec Enza zaden (entreprise) , Rijk Zwaan France (entreprise) et de Génétique et amélioration des fruits et légumes (laboratoire) .

Le président du jury était Cécile Desbiez.

Le jury était composé de Karin Posthuma, Yvan Rahbé.

Les rapporteurs étaient Bruno Favery, Hubert Charles.


  • Résumé

    Bien que constituant un groupe relativement petit parmi les insectes, les pucerons constituent un sérieux problème en agriculture et la résistance des plantes à ces ravageurs reste peu étudiée. De manière générale, les pucerons doivent manipuler les défenses de la plante pour établir une relation compatible avec le système vasculaire de leur hôte, le phloème, et ainsi s’alimenter durablement. Cette stratégie des pucerons correspond au paradigme des interactions plante-pathogène. Ce paradigme repose sur la reconnaissance, par des récepteurs de la plante codés par des gènes de type NLR (Nucleotide-binding domain Leucine-rich Repeat containing), de molécules produites par les agents pathogènes (effecteurs). Aphis gossypii est une espèce de pucerons extrêmement polyphage avec des populations structurées en races hôtes spécialisées sur différentes cultures, dont une spécialisée sur les cucurbitacées. Chez le melon, le gène NLR Vat est unique puisqu’il confère à la fois une résistance à A. gossypii et aux virus qu’il transmet. De façon surprenante, l’étude de la diversité des interactions Vat/A. gossypii a montré que, d’une manière générale, l’adaptation des pucerons à une résistance de type NLR n’était pas expliquée par un polymorphisme dans un effecteur salivaire. Ce point soulève la question d’une diversité potentielle des voies d’adaptation d’A. gossypii à la résistance NLR Vat. De manière originale, A. gossypii pourrait exploiter l’architecture unique du système vasculaire du melon, partitionné en deux phloèmes aux propriétés divergentes pour contourner la résistance Vat. Dans un premier temps, nous avons cherché à déterminer si les clones d’A. gossypii adaptés sur les cucurbitacées et ceux adaptés à Vat utilisent le phloème particulier des cucurbitacées comme source d'alimentation alternative lorsqu'ils sont confrontés à des melons sensibles ou résistants. Nous avons montré, au travers d’une approche basée sur la détection de métabolites représentatifs de chacun des deux phloèmes des cucurbitacées, que les clones d’A. gossypii appartenant à la race hôte spécialisée sur les cucurbitacées exploitent le phloème classique lorsqu’ils s’alimentent sur melon non-Vat et que le contournement de la résistance Vat par certains clones n’impliquait pas l’usage du phloème particulier des cucurbitacées. Dans un second temps, nous avons tenté d’identifier, dans le cadre de référence des interactions plante-pathogène, l’effecteur salivaire d’A. gossypii qui interagit directement ou indirectement avec la protéine VAT du melon. Pour cela, nous avons effectué des analyses comparatives de données d’expression de clones déclenchant ou non la résistance Vat afin d’identifier des candidats au rôle d’effecteur déclenchant cette résistance. Notablement, un candidat se démarque mais sa validation in planta reste à faire. Ce travail de recherche traite d’une voie d’adaptation non prise en compte dans le paradigme de référence pour les interactions plante-pathogène et offre en particulier la possibilité d’étudier le phénotype Vat comme clé de lecture des mécanismes de la résistance héritable.

  • Titre traduit

    Adaptation of Aphis gossypii, the melon aphid, to both non-host resistance and resistance conferred by the Vat gene


  • Résumé

    Although a relatively small group among insects, aphids are a serious problem in agriculture and plant resistance to these pests remains understudied. In general, aphids must manipulate the plant's defenses to establish a compatible relationship with the vascular system of their host, the phloem, and thus feed sustainably. This strategy of aphids corresponds to the paradigm of plant-pathogen interactions. This paradigm is based on the recognition, by plant receptors encoded by NLR (Nucleotide-binding domain Leucine-rich Repeat containing) type genes, of molecules produced by pathogenic agents (effectors). Aphis gossypii is an extremely polyphagous aphid species with populations structured into host races specialized in different crops, including one specialized in cucurbits. In melon, the NLR Vat gene is unique since it confers both resistance to A. gossypii and to the viruses it transmits. Surprisingly, the study of the diversity of Vat/A. gossypii showed that, in general, the adaptation of aphids to an NLR-type resistance was not explained by a polymorphism in a salivary effector. This point raises the question of a potential diversity of adaptation pathways of A. gossypii to the resistance NLR Vat. In an original way, A. gossypii could exploit the unique architecture of the melon vascular system, partitioned into two phloems with divergent properties to circumvent Vat resistance. First, we sought to determine whether the clones of A. gossypii adapted on cucurbits and those adapted to Vat use the particular phloem of cucurbits as an alternate food source when faced with susceptible or resistant melons. We have shown, through an approach based on the detection of metabolites representative of each of the two phloems of cucurbits, that clones of A. gossypii belonging to the host race specialized in cucurbits exploit the classic phloem when they feed on non-Vat melon and that the circumvention of Vat resistance by certain clones did not imply the use of the particular phloem of cucurbits. Secondly, we tried to identify, in the frame of reference of plant-pathogen interactions, the salivary effector of A. gossypii which interacts directly or indirectly with the melon VAT protein. For this, we performed comparative analyzes of expression data of clones triggering or not triggering Vat resistance in order to identify candidates for the role of effector triggering this resistance. Notably, one candidate stands out but its validation in planta remains to be done. This research work deals with an adaptation pathway not considered in the reference paradigm for plant-pathogen interactions and in particular offers the possibility of studying the Vat phenotype as a key to reading the mechanisms of heritable resistance.


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