Étude du conflit entre sélection sexuelle et adaptation : une approche mathématique

On the conflict between mate preference and adaptation : a mathematical approach

• Auteur / Autrice : Ludovic Maisonneuve
• Direction : Violaine Llaurens, Charline Smadi
• Type : Thèse de doctorat
• Discipline(s) : Sciences de l'évolution
• Date : Soutenance le 21/09/2022
• Etablissement(s) : Sorbonne université
• Ecole(s) doctorale(s) : École doctorale Sciences de la nature et de l'Homme - Évolution et écologie (Paris)
• Partenaire(s) de recherche : Laboratoire : Institut de systématique, évolution, biodiversité (Paris ; 2009-....)
• Jury : Président / Présidente : Michael Kopp
• Jury : Examinateurs / Examinatrices : Céline Devaux, Richard Merrill
• Jury : Rapporteurs / Rapporteuses : Michael Kopp, Andrew Pomiankowski

Mots clés

Mots clés contrôlés

Adaptation (biologie)

Sélection sexuelle chez les animaux

Modèles mathématiques

Mimétisme

Nymphalidés

Génétique des populations

Mots clés libres

Sélection sexuelle

Génétique des populations

Mathématiques appliquées

Mimétisme

Mate choice

Populations genetics

Applied mathematics

Mimicry

Résumé

Les préférences sexuelles jouent un rôle majeur dans le processus d'adaptation et de spéciation. Alors que les préférences pour les traits adaptés ont été bien étudiées, des préférences envers divers traits sont observées dans les populations naturelles, y compris des préférences envers des traits dissemblables ou inadaptés . Au cours de ma thèse, j’ai étudié ces formes particulières de préférences sexuelles. J'ai utilisé des approches de modélisation mathématique afin d’identifier les conditions menant à l’évolution de préférences sexuelles basées sur des traits adaptés ou, par contraste, mal-adaptés. Je me suis concentré sur l'évolution de préférences ciblant des signaux d’avertissement, associés à des défenses contre les prédateurs. Un signal d’avertissement, réduit la prédation lorsqu'il devient localement répandu : la communauté locale de prédateurs apprend à associer le signal à une défense et évite alors d'attaquer les proies présentant ce signal. Les signaux d’avertissement sont donc un exemple pertinent d'évolution convergente promue par une adaptation locale. Comme ces signaux peuvent également être utilisés lors du choix du partenaire, ils apparaissent comme un trait pertinent pour étudier les interactions entre l'évolution des préférences et la sélection locale chez des espèces sympatriques. Tout d'abord, je me suis concentré sur l'évolution de l'hétérogamie dans les populations polymorphes, en particulier, sur l'espèce H. numata, qui présente un polymorphisme de patrons de coloration, contrôlé par un seul supergène. A l'aide de simulations numériques, j'ai étudié l’émergence de préférences hétérogames conduisant à une préférence pour des phénotypes localement inadaptés. J'ai ainsi montré que les mutations délétères récessives habituellement associées aux supergènes favorisent l'évolution de la préférence hétérogame (chapitre 1). J'ai également identifié les architectures génétiques des traits et des préférences permettant l'évolution de préférences hétérogames. J'ai ensuite utilisé un modèle plus général se concentrant sur les traits polymorphes utilisés dans les préférences sexuelles, pour identifier les conditions sur les relations de dominance entre les allèles de trait et sur leur association avec des mutations délétères permettant l'évolution de l’hétérogamie (chapitre 2). Deuxièmement, j’ai étudié l'effet de l'interférence reproductive entre espèces sympatriques sur l'évolution des préférences. Puisque l'adaptation locale favorise la ressemblance des traits entre les espèces sympatriques, la préférence pour les traits adaptés localement peut être altérée par l'interférence reproductive. En utilisant des modèles de génétique quantitative, j'ai étudié les conditions permettant l'évolution de préférences envers des traits localement non-adaptés limitant l'interférence reproductive, et ses conséquences sur l'adaptation locale (chapitre 3) et le dimorphisme sexuel (chapitre 4). Enfin, j'ai étudié pourquoi et quand les préférences sexuelles ciblent des traits impliqués dans l'adaptation locale plutôt que des traits neutres qui peuvent diverger entre espèces sympatriques (chapitre 5). Dans l'ensemble, cette thèse met en lumière l'origine des préférences sexuelles et montre les différentes conditions dans lesquelles des préférences hétérogames ou des préférences envers des traits localement mal-adaptés peuvent émerger. Je conclus par une revue critique soulignant la prévalence des préférences hétérogames dans les populations naturelles et de leurs rôles dans les processus d'adaptation et de spéciation.

Sexual preferences play a major role in the process of adaptation and speciation. While preferences for adaptive traits have been extensively studied, but various targets of preference are observed in natural populations, including attractions towards dissimilar or maladaptive traits . During my thesis, I focused on these peculiar forms of sexual preferences. I used mathematical modelling to identify the conditions for the evolution of mate preference targeting locally adaptive vs. maladaptive traits. I focused on the evolution of preference targeting warning traits, associated with defence against predators as a case study. Warning colorations reduce predation when they become widespread in a given environment: the local community of predators learns to associate the warning trait with defence and then avoid attacks on prey displaying them. Warning coloration are thus a relevant example of convergent evolution driven by local adaptation. Because these colorations can also be used as a cue during mate choice, they appear as a relevant trait to study the interactions between preference evolution and local selection on the preferred cue in sympatric species. First, I focused on the evolution of disassortative mating in polymorphic populations. I focused on the species H. numata, which display polymorphism in warning signals, controlled by a single supergene. Using numerical simulations, I studied how disassortative preferences, leading to preference on locally maladaptive phenotypes can emerge. I showed that the recessive deleterious mutations usually associated with supergenes promotes the evolution of disassortative preference (chapter 1). I also identified the genetic architecture of trait and preference allowing the evolution of disassortative preference. I then used a more general model focusing on polymorphic traits used as mating cues, to identify the conditions on dominance relationships between cues alleles and on their association with deleterious mutations allowing the evolution of disassortative mating (chapter 2). Second, I focused on the effect of reproductive interference between sympatric species on the evolution of preferences. Since local adaptation promotes trait similarity between sympatric species, preference for locally adapted traits may be impaired by reproductive interference. Using quantitative genetics models, I studied the conditions allowing the evolution of preference towards locally non-adapted traits limiting reproductive interference, and its consequences on local adaptation (chapter 3) and sexual dimorphism (chapter 4). Third, I investigated why and when mate preference targets traits involved in local adaptation rather than neutral traits that may diverge between sympatric species (chapter 5). Altogether, this thesis highlights the origin of sexual preferences and shows various conditions where disassortative or maladaptive preference can emerge. I conclude with a critical review highlighting the high prevalence of disassortative mate preference in nature and its peculiar role in the processes of adaptation and speciation.