Thèse soutenue

Evolution d'une nouvelle asymétrie latérale chez Drosophila pachea
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Auteur / Autrice : Bénédicte Lefèvre
Direction : Alexis Lalouette
Type : Thèse de doctorat
Discipline(s) : Génétique
Date : Soutenance le 12/01/2021
Etablissement(s) : Université Paris Cité
Ecole(s) doctorale(s) : École doctorale Bio Sorbonne Paris Cité (Paris ; 2014-....)
Partenaire(s) de recherche : Laboratoire : Institut Jacques Monod (Paris ; 1997-....)
Jury : Examinateurs / Examinatrices : Alexis Lalouette, Magali Suzanne, Benjamin Prud'homme, Sylvie Rétaux, Michael Lang
Rapporteurs / Rapporteuses : Magali Suzanne, Benjamin Prud'homme

Résumé

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La plupart des animaux possèdent divers organes latéralement asymétriques. Cependant, les processus génétiques et cellulaires sous-jacents qui conduisent à ces asymétries restent flous. Nous étudions le rôle et le développement d'une asymétrie gauche-droite en utilisant Drosophila pachea comme nouvelle espèce modèle. Chez cette espèce, les mâles ont une paire de lobes génitaux asymétriques, le lobe gauche étant 1,5 fois plus long que le droit. Les lobes stabilisent le complexe génital formé entre la femelle et le mâle pendant la copulation. Nous avons étudié leur rôle avant la copulation et avons découvert que la longueur du lobe gauche, mais pas nécessairement celle du lobe droit, affecte les chances du mâle de copuler. La morphologie de ce caractère sexuel primaire peut donc affecter le succès reproductif, via la transmission des signaux de cour ou en facilitant l'établissement des contacts génitaux entre le mâle et la femelle au début de la copulation. La caractérisation du développement des lobes a révélé que les lobes croissent entre 24 h et 36 h après la formation du puparium (APF) pour atteindre environ 410 et 220 cellules dans les lobes gauche et droit respectivement. Cependant, aucune différence de taux mitotique n'a été détectée entre le lobe gauche et le lobe droit au cours du développement par marquage immuno-fluorescent, indiquant un éventuel recrutement de cellules à partir des tissus voisins. La croissance des lobes se produit lorsque les genitalia mâles effectuent une rotation de 360° dans le sens horaire, entre 25 h et 40 h APF. Dans un stock un mutant de D. pachea dans lequel la longueur du lobe gauche est variable, cette rotation se produit 6 h plus tôt que dans le stock sauvage, ce qui indique que le couplage temporel correct de la rotation des pièces génitales et de la croissance des lobes est nécessaire pour l'établissement correct de l'asymétrie. En comparant les durées du développement pupal chez diverses espèces de drosophiles, nous avons découvert que les premières 0 à 55 h APF sont assez bien conservées entre espèces. Ainsi, l'établissement de l'asymétrie génitale chez D. pachea n'est probablement pas affectée par un changement global du déroulement du développement pupal par rapport aux autres espèces. Nous avons mis au point une souche transgénique de D. pachea exprimant un marqueur membranaire fluorescent, une DE-cadhérine tronquée et fusionnée à une protéine fluorescente verte (Green Fluorescent Protein, GFP), pour marquer chaque cellule et suivre la dynamique du développement asymétrique des lobes. La microscopie in vivo a révélé que le lobe gauche interagit physiquement avec les tissus environnants à la périphérie des pièces génitales. La croissance asymétrique dépend donc vraisemblablement de processus intrinsèques aux pièces génitales, mais aussi d'interactions tissu-tissu particulières dans le contexte de la rotation des genitalia. Ainsi, un processus développemental asymétrique conservé, la rotation des pièces génitales, aurait pu être co-optée au cours de l'évolution pour dériver une nouvelle structure asymétrique. En conclusion, ma thèse de doctorat traite du pourquoi, par la fonction, et du comment, par le développement, de l'évolution de cette nouvelle asymétrie latérale chez D. pachea. Par la combinaison de diverses approches biologiques, mon projet a permis d'étudier l'asymétrie droite-gauche des lobes génitaux de D. pachea à différentes échelles biologiques : chez les individus adultes, au niveau tissulaire via l'analyse de la dynamique du développement des primordia génitaux, mais aussi au niveau cellulaire avec l'analyse de la croissance cellulaire à l'intérieur des lobes en formation. De plus, nous avons établi D. pachea comme un nouveau modèle en biologie du développement et généré un nouvel outil bio-technologique pour l'imagerie in vivo et l'analyse fonctionnelle. Cette avancée ouvre la porte à un large panel de recherches futures.