Interactions entre coraux scléractiniaires, les diazotrophes planctoniques et le picoplancton dans le contexte du changement climatique

Interactions between scleractinian corals, planktonic diazotrophs and picoplankton in the context of climate change

• Auteur / Autrice : Valentine Meunier
• Direction : Fanny Houlbrèque, Sophie Bonnet
• Type : Thèse de doctorat
• Discipline(s) : Biologie marine
• Date : Soutenance le 30/04/2021
• Etablissement(s) : Sorbonne université
• Ecole(s) doctorale(s) : École doctorale Sciences de l'environnement d'Île-de-France (Paris ; 1991-....)
• Partenaire(s) de recherche : Laboratoire : Unité de Recherche 250 ENTROPIE Ecologie marine tropicale des océans Pacifique et Indien, Institut de Recherche pour le Développement (IRD Nouvelle-Calédonie)
• Jury : Président / Présidente : Claude-Elisabeth Payri
• Jury : Examinateurs / Examinatrices : Sylvain Agostini, Christine Ferrier-Pagès, Mathieu Pernice
• Jury : Rapporteurs / Rapporteuses : Ilana Berman-Frank, Francesca Benzoni

Mots clés

Mots clés contrôlés

Changements climatiques

Plancton

Bactéries fixatrices d'azote

Scléractiniaires

Mots clés libres

Coraux scléractiniaires

Diazotrophes planctoniques

Fixation de N2

Assimilation de DDN

Blanchissement

Picoplancton

Hétérotrophie

Changement climatique

Scleractinian corals

Planktonic diazotrophs

N2 fixation

DDN assimilation

Bleaching

Picoplankton

Heterotrophy

Climate change

Résumé

Les coraux constructeurs de récifs, sont à la fois autotrophes (ils vivent en symbiose avec des microalgues de la famille des Symbiodiniaceae) et hétérotrophes, c’est à dire qu’ils sont capables de se nourrir sur une gamme de proies allant de la matière organique dissoute, au plancton. Les récifs coralliens sont menacés par le réchauffement climatique, qui perturbe la symbiose entre les coraux et leurs symbiontes, entraînant un blanchissement massif des coraux. Les diazotrophes planctoniques, capables de fixer le diazote (N2) atmosphérique en azote (N) biodisponible (l’ammonium, NH4+), et de transférer cet N Dérivé de la Diazotrophie (appelé DDN) le long du réseau trophique, pourraient constituer une source alternative de nutriments pour les coraux. Seule une étude préliminaire a montré qu’une espèce corallienne pouvait se nourrir sur ces diazotrophes planctoniques (Benavides et al., 2016). Des diazotrophes symbiotiques vivent également en association avec les coraux et leurs transfèrent aussi du DDN. Dans le contexte du changement climatique, où les coraux sont menacés à la fois par l’acidification (AO) et le réchauffement des océans, ce travail se propose d’étudier le rôle de la diazotrophie planctonique et symbiotique dans l’acquisition d’N par les coraux et dans leur résistance/résilience à ces changements. (i) Dans un premier temps, nous avons déterminé les quantités d’N apportées par l’ingestion de diazotrophes planctoniques et symbiotiques au sein de trois espèces coralliennes. Nos résultats ont révélé que l’apport d’N par l’ingestion de diazotrophes planctoniques était répandu chez les coraux et que les taux d’assimilation par cette voie étaient mille fois plus importants que ceux obtenus par les diazotrophes symbiotiques. (ii) Nous avons également montré que des coraux blanchis étaient capables d’augmenter leur consommation de plancton diazotrophe mais également d’augmenter plus spécifiquement leur ingestion de Synechococcus. (iii) Une expérience menée in situ, sur des coraux se développant dans des résurgences naturelles de CO2 en Papouasie-Nouvelle Guinée, où la pCO2 est proche de celle prévue d’ici la fin du siècle, nous a permis de démontrer que les taux d'assimilation de DDN étaient plus élevés que dans le site contrôle, avec une communauté de diazotrophes spécifique à ce site, les Alphaprotéobactéries. (iv) Enfin, nous avons quantifié en laboratoire, les effets d’un stress de température sur les principaux paramètres physiologiques de coraux non nourris, ou nourris exclusivement avec des diazotrophes planctoniques. Ces coraux bénéficiant d’un apport en DDN par le plancton diazotrophe seraient plus résistants au blanchissement. Ils conservent davantage leurs Symbiodiniaceae et maintiennent leurs taux de croissance et de transfert d’électrons. Étant donné la forte abondance de picoplancton dans les eaux des lagons oligotrophes, nos résultats suggèrent que les coraux, capables d'ajuster la communauté de leur diazotrophes symbiotiques, et d'exploiter les sources de plancton riches en N, seraient plus résistants face au réchauffement climatique et à l’AO.

Reef building corals are both autotroph (they live in symbiosis with intracellular dinoflagellate of the Symbiodiniaceae family, which provide them with photosynthates) and heterotroph, they are able to feed on a wide range of prey from organic matter to plankton. Coral reefs are threatened by global warming, which disrupts the symbiosis between corals and their symbionts, leading to mass coral bleaching. Planktonic diazotrophs, which have the particularity of fixing the atmospheric dinitrogen (N2) and transferring this diazotroph-derived nitrogen (N) (called DDN) along the food web, could be an alternative nutrient source for corals. Only a preliminary study has shown that one coral species could feed on planktonic diazotrophs (Benavides et al., 2016). Symbiotic diazotrophs also live in association with corals and transfer them some DDN. In the context of climate change, where corals are threatened by both acidification (OA) and ocean warming, this work proposes to study the role of planktonic and symbiotic diazotrophs in N acquisition by corals and in their resistance/resilience to these changes. (i) First, we quantified DDN assimilation rates through heterotrophic nutrition of diazotrophs and symbiotic diazotrophs. Our results reveal the importance of N intake through heterotrophy on planktonic diazotrophs as N assimilation rates through this way were a thousand times higher than those obtained via endosymbiotic diazotrophs. (ii) We also showed for the first time that thermally stressed corals are able to increase not only their consumption of planktonic diazotrophs and plankton that likely benefited from N2 fixation, but also more specifically their ingestion of a very specific taxonomic group of picoplankton : the ubiquitous marine cyanobacterium Synechococcus. (iii) An experiment conducted in situ, on corals growing in natural CO2 vents in Ambitle (Papua New Guinea), where the pCO2 is close to that expected by the end of the century, allowed us to demonstrate that DDN assimilation rates in the Symbiodiniaceae were significantly higher in comparison to an ambient CO2 site, concomitant with a restructured diazotroph community and the particular prevalence of Alphaproteobacteria. (iv) Finally, in laboratory conditions, we have quantified the effects of temperature stress on corals fed exclusively with planktonic diazotrophs. Corals benefiting from DDN supplied by diazotrophic plankton, would be more resistant to bleaching, they retain more of their Symbiodiniaceae and maintain their growth and electron transfer rates (in Photosystem II, ETR) compared to unfed corals. Given the high abundance of picoplankton in oligotrophic waters at large, our results suggest that corals capable of adjusting their diazotrophic communities and exploiting N-rich picoplankton sources to offset their increased N requirements, may be able to cope better with OA and global warming.