Rôle des influences maternelles prénatales sur le développement des descendants, sa transmission épigénétique et ses conséquences adaptatives

Prenatal maternal influences on offspring development, its epigenetic transmission and adaptive consequences

• Auteur / Autrice : Marion Charrier
• Direction : Cécilia Houdelier, Ludovic Calandreau
• Type : Thèse de doctorat
• Discipline(s) : Neurosciences, éthologie
• Date : Soutenance le 29/10/2021
• Etablissement(s) : Rennes 1
• Ecole(s) doctorale(s) : École doctorale Biologie-Santé (Nantes)
• Partenaire(s) de recherche : Laboratoire : Éthologie animale et humaine (Rennes ; Caen ; 1996-....)
• Jury : Président / Présidente : Ludovic Dickel
• Jury : Examinateurs / Examinatrices : Audrey Dussutour, Thierry Charlier
• Jury : Rapporteurs / Rapporteuses : Raquel Monclus Burgoa, Michel Saint Jalme

Mots clés

Mots clés contrôlés

Perdrix rouge

Comportement animal

Caille japonaise

Éthologie

Chez les animaux

Transmission intergénérationnelle

Influences prénatales

Mots clés libres

Effets maternels prénatals

Comportement

Mécanismes de transmission

Adaptation

Oiseaux nidifuges

Influences prénatales

Éthologie

Ontogenèse

Caille japonaise

Perdrix rouge

Prenatal maternal effects

Behaviour

Transmission mechanisms

Adaptation

Precocial birds

Résumé

Les influences maternelles prénatales ont des conséquences majeures sur l’ontogenèse comportementale des individus. Cela a largement été démontré chez les jeunes de première génération mais aussi plus récemment chez les jeunes des générations suivantes. La capacité des effets maternels prénatals à moduler à travers les générations, le phénotype comportemental des descendants questionne quant à leur potentiel adaptatif. Ainsi, l’objectif de ce travail de thèse est de caractériser les effets inter- (F1), multi- (F2) et trans-générationnels (F3) de l’environnement maternel sur le développement comportemental des descendants, d’identifier les mécanismes impliqués dans la transmission de ces effets et d’en évaluer le potentiel adaptatif. Dans un premier temps, nous avons montré chez la caille japonaise (Coturnix c. japonica), qu’un stress chronique de la femelle pondeuse augmente la réactivité émotionnelle des jeunes de la génération F1 mais n’influence que peu les capacités d’apprentissage testées. De tels résultats ont aussi été observés chez les descendants des générations F2 et F3, témoignant d’effets maternels trans-générationnels. Les stéroïdes sexuels présents in ovo et certaines marques épigénétiques pourraient être impliqués dans la transmission de ces effets. Dans un second temps, nous avons testé le potentiel adaptatif d’un environnement maternel plus complexe et plus variable. Nous avons montré en laboratoire que la complexification de l’environnement de la femelle pondeuse module la réactivité émotionnelle des jeunes des générations F1 et F3 mais pas leurs capacités d’apprentissage. Nous avons appliqué ce même protocole en élevage dans l’objectif d’améliorer la survie en nature d’une espèce de gibier, la perdrix rouge (Alectoris rufa). Nous avons montré que notre traitement prénatal, seul ou en interaction avec la complexification de l’environnement postnatal des perdrix, module le phénotype comportemental des jeunes F1 et F2. Cela n’a cependant pas permis d’améliorer leur survie en nature. L’ensemble de ce travail souligne donc l’influence fondamentale des effets maternels prénatals à travers les générations et ouvrent de nouvelles perspectives quant à leur considération dans des programmes de réintroduction.

Prenatal maternal effects have major consequences on the behavioural development of individuals. This has been widely demonstrated in the first generation of offspring but also more recently in subsequent generations. The ability of prenatal maternal effects to influence the behavioural phenotype of offspring across generations raises questions about their adaptive potential. Thus, the objective of this thesis is to characterise the inter- (F1), multi- (F2) and trans-generational (F3) effects of the maternal environment on the behavioural development of the offspring, to identify the mechanisms involved in the transmission of these effects and to evaluate their adaptive potential. First, we have shown that chronic stress in the laying female quail (Coturnix c. japonica) increases the emotional reactivity of the F1 offspring but has little influence on the learning abilities tested. Similar results were observed in the F2 and F3 generations, indicating trans-generational maternal effects. Sex steroids present in ovo and certain epigenetic marks could be involved in the transmission of these effects. Second, we tested the adaptive potential of a more complex and variable maternal environment. We have shown in the laboratory, that a more complex environment affects the emotional reactivity of the F1 and F3 generations but not their learning abilities. We applied this same protocol in a breeding program to improve the survival of a game bird species, the red-legged partridge (Alectoris rufa). We showed that our prenatal treatment, alone or in interaction with the complexification of the postnatal environment of the partridges, affects the behavioural phenotype of the F1 and F2 offspring. However, it did not improve their survival in the wild. This work highlights the fundamental influence of prenatal maternal effects across generations and opens new perspectives for their consideration in reintroduction programs.