Variations biogéographiques et temporelles des traits de vie des anguilles argentées (Anguilla anguilla) en réponse aux changements environnementaux et à la contamination chimique

Biogeographic and temporal analyzes of the variability of silver eel (Anguilla anguilla) life traits in response to environmental changes

• Auteur / Autrice : Bastien Bourillon
• Direction : Éric Feunteun, Thomas Trancart, Anthony Acou
• Type : Thèse de doctorat
• Discipline(s) : Biologie de la conservation
• Date : Soutenance le 07/07/2021
• Etablissement(s) : Paris, Muséum national d'histoire naturelle
• Ecole(s) doctorale(s) : DIVONA (DIVersités, Origines, NAtures - ED227 MNHN-SU) (Paris ; 1995-....)
• Partenaire(s) de recherche : Laboratoire : Biologie des organismes et écosystèmes aquatiques (Paris ; 2009-....)
• Jury : Président / Présidente : Philippe Keith
• Jury : Examinateurs / Examinatrices : Éric Feunteun, Thomas Trancart, Anthony Acou, Patrick Lambert
• Jury : Rapporteurs / Rapporteuses : Christine Argillier, Hélène Budzinsky

Mots clés

Mots clés contrôlés

Bioaccumulation

Plasticité phénotypique

Anguille européenne

Mots clés libres

Plasticité phénotypique

Bioaccumulation

Contamination

Anguillicola crassus

Abondance

Gestion

Phenotypic plasticity

Bioaccumulation

Contamination

Anguillicola crassus

Abundance

Management

Résumé

Depuis 60 millions d’années, le genre Anguilla a montré un succès évolutif indéniable et pourtant, aujourd’hui, selon l’UICN l’anguille européenne est en danger critique d’extinction. L’étude de la valeur reproductive des organismes constitue un enjeu majeur pour comprendre ce déclin en lien avec les changements environnementaux imputables aux activités humaines. Chez l’anguille, les coûts énergétiques liés à la survie et la reproduction dans un environnement en évolution sont optimisés par l’expression d’un large éventail de traits d’histoire de vie (THV) qui constituent des indicateurs de la valeur reproductive. L’hypothèse de ce doctorat est que les changements environnementaux d’origines anthropiques perturbent le contrôle biogéographique naturel des THV et compromettent la résilience et la persistance de l’espèce. Parmi ces changements, la pollution et le parasitisme par le nématode non-indigène Anguillicola crassus constitueraient des risques sous-évalués pour la valeur reproductive des anguilles. Leurs effets sur les THV des anguilles matures n’ont cependant jamais été testés puisque le stade argenté immature constitue le dernier stade accessible avant la migration transocéanique entre l’Europe et la zone de reproduction océanique. L’objectif de ce doctorat est d’étudier la variation des THV au stade argenté pour mieux comprendre la persistance de l’anguille européenne i) dans l’espace sous l’influence à large échelle de la contamination chimique et du parasitisme et ii) dans le temps à l’échelle du fleuve Loire. Un indicateur a été développé pour standardiser le suivi de la qualité intrinsèque des anguilles argentées sur plusieurs bassins versants européens. Plus des deux tiers des anguilles échantillonnées étaient infectées par A. crassus et les polluants organiques montraient de fortes prévalences et contrôlaient la variabilité de l’indicateur. Les investigations sur les THV des anguilles femelles ont montré que l’effet local des bassins versants expliquait davantage la variation des THV que la biogéographie. Cet effet local est en partie lié aux contaminants inorganiques retrouvés dans les gonades. Les contaminants étaient positivement corrélés avec les traits associés à l’argenture et à la maturation d’une part, et négativement reliés avec les traits de fécondité, d’adaptabilité et de migration de reproduction d’autre part. Des simulations ont montré que la réduction de la pollution était une mesure efficace dans la restauration de la fécondité. Sur le fleuve Loire, les proportions de grandes femelles et de petits mâles argentés ont diminué entre 2001 et 2020. La taille des femelles a également diminué alors qu’elles restaient plus longtemps dans le bassin versant. L’abondance en anguilles argentées a été divisée par trois. Cette chute serait due au déclin progressif du recrutement en civelles à l’échelle européenne mais également à un épisode sévère de sécheresse estivale en 2003 et à la réduction ces dernières années du débit à l’étiage. Les résultats suggèrent que le taux de mortalité sur la Loire est en augmentation, probablement à cause d’un effet de densité dépendance et/ou de la contamination chimique des anguilles subadultes. Dans un milieu contaminé, la détoxification imposerait un coût énergétique supplémentaire réduisant l’investissement pour la fécondité et la production de biomasse. La pollution constitue un risque majeur de réduction de la valeur reproductive et serait un frein dans la reconstitution du stock et la persistance de l’espèce. La connaissance des seuils sublétaux de contamination n’est pas un prérequis pour mettre en œuvre des mesures environnementales puisque toute réduction de la pollution est bénéfique sur les THV. La considération de la qualité de l’anguille dans les plans de gestion constitue un effort nécessaire pour la restauration de la valeur reproductive de l’anguille.

For more than 60 million years, the genus Anguilla has shown clear evolutionary success but today, according to IUCN, the European eel is critically endangered. The study of the fitness of organisms is a key issue in understanding this decline in relation to environmental changes caused by human activities. The energy costs in eels associated with survival and reproduction in a changing environment are optimized by expressing a wide range of life history traits (LHT) that are indicators of fitness. The hypothesis is that anthropogenic environmental changes disrupt the natural biogeographic control of LHT and compromise the resilience and persistence of the species. Among these changes, pollution and parasitism by the non-nature Anguillicola crassus nematode would constitute underestimated risks for the fitness of the eel. However, their effects on LHT of mature eels have never been tested because the immature silver stage is the last available stage to be sampled before transoceanic migration between Europe and the oceanic spawning area. The objective of this thesis is to better understand the persistence of the European eel by studying LHT i) at the scale of its distribution area (Europe) to study the influence of these two factors (pollution and parasitism) on reproductive capacity, and ii) long-term on the largest river in France (La Loire). First, we develop an indicator to standardize the monitoring of the intrinsic quality of silver eels in several European catchments. More than two-thirds of the investigated eels were infected by A. crassus and organic pollutants showed high prevalence and controlled the variability of the quality. Investigations on LHT of female eels showed that the catchment effect better explained the LHT variation than biogeography. This local effect is partly linked to inorganic contaminants found in gonads. Contaminants were positively linked with traits associated with migratory readiness on the one hand, and negatively related with fecundity, adaptability and reproductive migration traits on the other hand. Simulations have shown that reducing pollution could be an efficient way to restore fertility. On the Loire River, the proportions of large females and large silver males decreased between 2001 and 2020. The abundance of silver eels, estimated by the capture-mark-recapture method, was divided by three. This decline is likely due to the stepwise decline in recruitment of glass eels across Europe, to a high summer drought in 2003 and to the reduction in low water flow in recent years. The results suggest that the mortality rate on the Loire is increasing, probably due to a density dependence effect and / or chemical contamination of subadult eels. In a contaminated environment, detoxification would lead to an additional energy cost reducing the investment for fecundity and biomass production. The pollution constitutes a major risk of fitness collapse that prevent the stock recovery and the persistence of the freshwater eels. The definition of the sublethal contamination thresholds is not a mandatory prerequisite for implementing environmental measures since any reduction in pollution is beneficial for LHT. Incorporating eel quality into conservation strategies is a necessary effort to restore the fitness value of the eel.