Ecologie chimique du dinoflagellé toxique Ostreopsis cf. ovata en Méditerranée Nord Occidentale

Chemical Ecology of the toxic dinoflagellate Ostreopsis cf. ovata in N.W. Mediterranean Sea

• Auteur / Autrice : Anne-Sophie Pavaux
• Direction : Rodolphe Lemée
• Type : Thèse de doctorat
• Discipline(s) : Écologie marine
• Date : Soutenance le 18/11/2019
• Etablissement(s) : Sorbonne université
• Ecole(s) doctorale(s) : École doctorale Sciences de l'environnement d'Île-de-France (Paris ; 1991-....)
• Partenaire(s) de recherche : Laboratoire : Laboratoire d'océanographie de Villefranche (Alpes-Maritimes ; 2001-....)
• Jury : Président / Présidente : Gilles Boeuf
• Jury : Examinateurs / Examinatrices : Stéphane Gasparini, Cécile Bernard, Elisa Berdalet Andrès, Olivier Paul Thomas
• Jury : Rapporteurs / Rapporteuses : Gérald Culioli, Dorothée Vincent

Mots clés

Mots clés contrôlés

Microalgues benthiques

Poussées phytoplanctoniques

Méditerranée (mer ; ouest)

Algues marines toxiques

Dinoflagellés

Mots clés libres

Ostreopsis cf. ovata

Dinoflagellés

Microalgues nuisibles

Écologie chimique marine

Allélopathie

Méditerranée

Ostreopsis cf. ovata

Dinoflagellates

Toxic microalgae

Chemical marine ecology

Allopathy

Mediterranean Sea

Résumé

Les microalgues toxiques sont connues pour produire un grand nombre de métabolites, dont les effets sur l’environnement demeurent relativement méconnus à ce jour. Dans ce contexte, le travail présenté ici s’est focalisé sur l’écologie chimique du dinoflagellé benthique toxique Ostreopsis cf. ovata en Méditerranée nord occidentale. Dans un premier temps, un suivi de l’abondance cellulaire d’O. cf. ovata sur les substrats biotiques (macroalgues) ainsi que dans la colonne d’eau, a été réalisé à différentes échelles de temps et d’espace, permettant de confirmer la nature tychoplanctonique de ce dinoflagellé. En raison de ces migrations journalières, il va donc impacter aussi bien les écosystèmes benthiques que planctoniques. Afin d’étudier les interactions qu’O. cf. ovata entretient avec son environnement au cours de ces différentes phases, nous avons évalué l’effet d’O. cf. ovata sur la survie, la croissance et le métabolisme secondaire de différents modèles biologiques incluant un compétiteur (diatomée) et plusieurs espèces de prédateurs directs (copépodes benthiques et planctoniques) et indirects (oursins) au cours d’analyses in situ et en laboratoire. Les suivis réalisés in situ et les expériences en laboratoire n’ont pas permis de mettre en évidence un effet néfaste d’O. cf ovata sur la physiologie et le comportement des oursins, suggérant que c’est l’hypoxie engendrée par les efflorescences d’O. cf. ovata qui est le facteur à l’origine des mortalités de masse d’invertébrés décrites en milieu naturel. En revanche, nos résultats montrent qu’O. cf. ovata impacte négativement la croissance des diatomées compétitrices, tandis que ces dernières inhibent en retour sa croissance et son efficacité photosynthétique. Concernant les interactions avec les copépodes, nos résultats montrent une réponse espèce-dépendante, avec en particulier un effet reprotoxique sur les copépodes benthiques. Afin d’analyser plus rapidement, facilement et de façon reproductible la toxicité des différentes souches d’O. cf. ovata ainsi que l’évolution de cette toxicité au cours d’une efflorescence, nous avons ensuite adapté à ce dinoflagellé un test de toxicité utilisant le crustacé Artemia fransciscana. Enfin, ces expérimentations ont été couplées à une approche métabolomique qui a permis d’étudier la nature des métabolites secondaires produits par O. cf ovata. Parmi ces métabolites, les toxines semblent participer aux interactions biotiques mises en évidences au cours des expériences décrites précédemment. En outre, nos résultats suggèrent que d’autres métabolites, dont la nature n’est pas encore connue, contribuent également à l’écologie chimique de cette espèce. En conclusion, notre travail montre qu’O. cf. ovata, par la récurrence de ses efflorescences, sa nature tychoplanctonique, l’abondance et la diversité des métabolites secondaires qu’il produit, s’avère être un excellent modèle pour étudier l’écologie chimique des microalgues marines toxiques.

Toxic microalgae are known to produce a large panel of secondary metabolites whose effect on the environment remains so far poorly understood. To better understand this ecological problematic, this thesis aimed to decipher the chemical ecology of the benthic, toxic dinoflagellate Ostreopsis cf. ovata in the Northern Occidental Mediterranean Sea. First, we realized a monitoring of O. cf. ovata abundances on biotic substrates (macroalgae) and in the water column to confirme the tychoplanctonic lifestyle of O. cf. ovata, meaning that this dinoflagellate alternatively switches between benthic and planktonic phase within a single day. Because of these daily changes, it thus impacts both benthic and planktonic ecosystems. In order to study the interactions between O. cf. ovata and its environment during both benthic and planktonic phases, we evaluated its impact on survival, growth, and metabolome of various biologic models, including competitors (diatoms), several direct (benthic and planktonic copepods) and indirect (sea urchins) predators during in situ and laboratory assays. Both in situ and laboratory monitoring could not reveal any effect of O. cf. ovata on the physiology and behavior of sea urchins, suggesting that the invertebrate mass mortality episodes that have been previously documented rather result of the hypoxia linked to O. cf ovata blooms. By contrast, our results showed that O. cf. ovata inhibits the growth of competitor diatoms, while the later in return inhibits photosynthetic efficiency and growth of O. cf. ovata. Finally, our results exhibited species-related effects on copepods, with most importantly reprotoxic effects on benthic species. To further analyze toxic effects of O. cf. ovata strains during blooms in a faster, easier and steadier way, we then adapted to this dinoflagellate an Artemia fransciscana based toxicity assay. Finally, this work was complemented by a metabolomic approach, which allowed us to identify the nature of the secondary metabolites produced by O. cf. ovata. Among these metabolites, toxins are likely to take part in the biological interactions mentioned above. In addition, our results further suggested that other metabolites of unknown nature also contribute to the chemical ecology of this species. In sum, our work demonstrates that O. cf. ovata is a valuable biological model to study chemical ecology of toxic marine microalgae, because of its frequent blooms, its tychoplanctonic lifestyle as well as the great diversity of secondary metabolites it produces.