Signatures chimiques et isotopiques de la magnétite des bactéries magnétotactiques

par Matthieu Amor

Thèse de doctorat en Sciences de la Terre, Environnement et des Planètes

Sous la direction de François Guyot et de Vincent Busigny.

Soutenue en 2015

à Sorbonne Paris Cité , dans le cadre de École doctorale Sciences de la terre et de l'environnement et physique de l'univers (Paris ; 2014-....) , en partenariat avec Université Paris Diderot - Paris 7 (1970-2019) (autre partenaire) .

mots clés

• Minéralisation (biologie)
• Magnétosomes -- composition chimique
• Isotopes du fer
• Magnétite
• Éléments traces -- Analyse

Résumé

Les bactéries magnétotactiques représentent l’unique cas identifié de biominéralisation contrôlée de la magnétite chez les procaryotes. Elles possèdent la capacité de former des nanoparticules de magnétite intracellulaires, de façon génétiquement contrôlée. Bien que ces bactéries soient ubiquistes dans les environnements actuels, il est très difficile d’identifieravec certitude leurs traces dans les formations géologiques anciennes. Leur identification permettrait de mieux contraindre l’évolution de la vie et des processus de biominéralisation au cours des temps géologiques. Dans cette étude, nous avons exploré les propriétés chimiques etisotopiques de la magnétite des bactéries magnétotactiques pour permettre leur identificationdans le registre fossile. Les analyses chimiques et isotopiques nécessitant une masse demagnétite importante, la première étape de ce travail a consisté à améliorer le rendement deproduction de magnétite par Magnetospirillum magneticum AMB-1, souche modèle de bactéries magnétotactiques. La modification de la spéciation du fer, par l’ajout de composés organiques dans le milieu de culture d’AMB-1, a permis d’augmenter le rendement deproduction de magnétite jusqu’à un facteur 6. La pureté chimique de la magnétite produite par AMB-1, relativement à la magnétite abiotique, constitue le premier marqueur chimique debiogénicité que nous avons exploré. Le partage de 36 éléments traces entre la magnétite et lemilieu de culture d’AMB-1 a été quantifié, et s’est révélé au moins cent fois plus faible quelors d’une production abiotique de magnétite pour la majorité des éléments testés. Seuls l’étain, le molybdène et le sélénium montrent une incorporation préférentielle dans lamagnétite d’AMB-1, probablement liée à l’activité métabolique des bactéries. Dans un secondtemps, le fractionnement des isotopes du fer par AMB-1 lors de la biominéralisation de la magnétite a également été caractérisé. Les bactéries incorporent le fer en favorisant ses isotopes lourds. Deux réservoirs de fer intracellulaires sont ensuite produits, correspondant à la magnétite, et au fer qui n’a pas été engagé dans les réactions de précipitation de lamagnétite. La magnétite est enrichie en isotopes légers, correspondant à une valeur de δ 56 Fe dans la magnétite inférieure de 1 à 1,5 ‰, relativement au milieu de culture. A ce jour, la biominéralisation de la magnétite par AMB-1 correspond à l’unique mécanisme identifiépermettant de produire une magnétite enrichie en isotopes légers, relativement au fluide dontelle est issue. Nous proposons donc d’utiliser la pureté chimique et la composition isotopiquedu fer de la magnétite comme biosignatures pour l’identification des bactéries magnétotactiques fossiles.

Résumé

Magnetotactic bacteria represent the only known prokaryote organisms performing biomineralization of intracellular magnetite nanoparticles under a genetically controlled pathway. These bacteria are ubiquitous in modern natural environments. However, their identification in ancient geological materials remains challenging. Identifying magnetotactic bacteria fossils in ancient sediments remains a key point to constrain life and biomineralization evolution over geological times. To better identify such fossils, we have characterized chemical and isotopic properties of magnetite produced by Magnetospirillum magneticum AMB-1 model magnetotactic bacterium. In the first part of this work, we have improved magnetite production by AMB-1 in order to produce enough magnetite for chemical and isotopic analyses. The addition of organic compounds with strong chemical affinity for iron in the bacterial growth medium increased magnetite biomineralization yields up to a factor of 6. The chemical purity of magnetite produced by AMB-1 is the first biosignature we have tested. In that regard, partitioning of 36 trace elements between AMB-1 magnetite and growth medium was quantified. For most elements, partition coefficients were at least 100 times lower in biomineralized magnetite than in the abiotic one. Interestingly, molybdenum, selenium and tin showed preferential incorporation into AMB-1 magnetite, probablyreflecting bacterial assimilation within the cell for metabolic purposes. Finally, iron isotope fractionation associated with magnetite biomineralization by AMB-1 was characterized from growth experiments, based on Fe(II), Fe(III) and mixed Fe(II)/Fe(III) sources. In all cases, bacteria incorporated preferentially heavy iron isotopes within the cell. Magnetite was then produced from partial reduction of iron stored within the cell. This process led to magnetite crystals enriched in light isotopes, with δ 56 Fe values from 1 to 1. 5 ‰ lower than those of the growth medium. Magnetite biomineralization corresponds to the only identified mechanism producing magnetite enriched in light iron isotopes relative to the precipitation medium. Our results demonstrate that iron isotope composition and chemical purity of magnetite can be used as reliable bioignatures for establishing the origin of magnetite in ancient rock samples.