Etude de l'évolution du polyphénisme de phase à travers des simulations démogénétiques à base d'agents

par Camille Vernier

Projet de thèse en Sciences de l'évolution et de la Biodiversité

Sous la direction de Jean-Pierre Rossi.

Thèses en préparation à Montpellier , dans le cadre de Biodiversité, Agriculture, Alimentation, Environnement, Terre, Eau , en partenariat avec CBGP - Centre de Biologie et de Gestion des Populations (laboratoire) depuis le 09-09-2019 .


  • Résumé

    Contexte scientifique Le polyphénisme de phase est une forme extrême de plasticité phénotypique en réponse à la densité populationnelle exprimée par une vingtaine d'espèces de criquets de la famille des Acrididae nommées « locustes » (Song 2011). Les locustes présentent deux phénotypes extrêmes appelés « phase solitaire » et « phase grégaire » : lorsque la densité de la population est faible, les individus sont cryptiques et expriment un comportement solitaire et sédentaire alors que lorsque la densité de population augmente les individus sont aposématiques et adoptent un comportement grégaire et actif, se déplaçant sur de longues distances sous forme de bandes de larves ou d'essaims d'imagos dévastateurs. Le phénomène de grégarisation, en particulier le comportement d'attraction entre congénères, crée une boucle de rétroaction positive conduisant à l'augmentation de la densité locale et la probabilité de rencontre entre individus, puisque les contacts physiques entre individus déclenchent les modifications comportementales en seulement quelques heures (Simpson et al. 2011). Ces changements de comportements favorisent ensuite la modification d'autres traits phasaires (i.e. morphologiques et physiologiques ; revue par Pener & Simpson 2009) conduisant au phénotype extrême grégaire après plusieurs générations. Cette forme extrême de plasticité phénotypique n'a été découverte qu'au début du 20ème siècle par Uvarov (1921) et depuis différentes hypothèses évolutives ont été proposées pour expliquer l'évolution des comportements principaux caractérisant les locustes grégaires. Parmi elles, l'agrégation et les mouvements collectifs pourraient protéger les individus des prédateurs en condition de forte densité de population (effets de confusion et de dilution du risque ; Sword et al. 2005, Reynolds et al. 2009). Il a également été proposé que les changements de comportements entre les phases solitaire et grégaire soient une adaptation au comportement de migration (Ellis 1953). En plus de ces hypothèses évolutives classiques, une théorie récente soutient que les mouvements de groupes pourraient conférer un meilleur évitement du cannibalisme (Bazazi et al. 2008, 2011, Guttal et al. 2012). Cependant, les travaux de modélisation permettant l'exploration de ces hypothèses évolutives restent rares et manquent de réalisme biologique sur le cycle de vie. Seule l'hypothèse du rôle du cannibalisme a été illustrée dans un modèle à base d'agent considérant les coûts et bénéfices d'interactions (cannibales) avec les congénères dans un monde théorique (Guttal et al. 2012). De plus, les travaux de formalisation n'ont jusqu'alors exploré qu'une voie, sans ouvrir la possibilité d'une analyse comparée d'un nombre important d'hypothèses, ni d'une analyse globale des pressions de sélection de la vie en groupe. Or, il est peu probable qu'un seul processus évolutif ait généré le polyphénisme de phase du fait de l'expression composite des traits phasaires, de son évolution polyphylétique, et de la différence de propension à grégariser entre espèces de locustes (Ariel & Ayali 2015). De plus, les locustes expérimentent de nombreux coûts (tels que la compétition pour la nourriture et les partenaires sexuels ou l'exposition aux maladies, Simpson et al. 2002; Sanchez Zapata et al. 2007, Wilson et al. 2002) et bénéfices (tels que la dilution des risques de prédation, l'optimisation de l'utilisation de la ressource ou la facilité à trouver des partenaires sexuels, Reynolds et al. 2009, Reuter et al. 2016) à vivre en groupes. Objectifs de la thèse : La thèse s'intéresse en particulier à l'une des caractéristiques du polyphénisme de phase chez les locustes : les mouvements de groupes des larvaires grégaires. Elle se décompose en trois parties permettant d'étudier ce sujet sur trois échelles différentes. La première partie étudie par l'utilisation d'un modèle à base d'agents l'impact de la distribution spatiale de la ressource sur les déplacements de groupe et la recherche de nourriture en explorant comment les interactions locales entre individus et avec la végétation rendent avantageux le fait d'être solitaire ou grégaire dans un environnement donné (Objectif 1). La seconde partie étudie cette même question à une échelle spatiale et temporelle plus grande, avec une prise en compte de la démographie pour étudier l'évolution du trait associé à la grégarisation. L'idée est de créer un modèle à base d'agent multi-niveaux, en incorporant le premier modèle d'interactions locales à un second modèle à plus grande échelle permettant de traiter l'aspect démographique et évolutif (Objectif 2). Enfin, la troisième partie s'intéresse aux facteurs permettant un maintien de la cohésion des groupes de locustes à une échelle spatiale plus importante que le premier objectif, mais à une échelle temporelle de quelques heures. Elle propose d'explorer le rôle des fèces dans le maintien des mouvements de groupes par leur effet attractif sur les individus. L'objectif est de tester en laboratoire l'hypothèse d'un mécanisme d'attraction-répulsion des locustes vis-à-vis d'un gradient d'âge de leurs fèces par des test comportementaux individuels (Objectif 3).

  • Titre traduit

    Study of phase polyphenism evolution through demogenetic agent-based simulations


  • Résumé

    Scientific context Phase polyphenism is an extreme form of phenotypic plasticity responding to population density expressed in few species of grasshoppers of the Acrididae called “locusts” (Song 2011). Locust species display two extreme phenotypes: solitarious phenotypes tend to be cryptic and with low activity; gregarious phenotypes congregate in huge active groups that create devastating migrating bands of juveniles and swarms of winged individuals. For these species, when local density increases, physical contacts among individuals are favoured and trigger a behavioural change that may happen in few hours (Simpson et al. 2011). This is the beginning of the so-called gregarization of locusts. During gregarization, behavioural attraction generates a feedback loop of increase of the local density and the chances of encounters of individuals. These later favour the establishment of other gregarious traits (Pener & Simpson 2009). This amazing phenotypic plasticity has been only discovered at the beginning of the 20th century by Uvarov (1921) and some evolutionary hypotheses were proposed to explain the evolution of some characteristic behaviour expressed in phase polyphenism. The polyphenetic behaviour of locusts (i.e. grouping and collective movement) has been interpreted as an adaptation for migration (Ellis 1953) at high population density that could also reduce the risks of predation (through confusion and dilution effects, Sword et al. 2005, Reynolds et al. 2009). Lately, phase polyphenism was hypothesized as an evolutionary response to cannibalism avoidance (Bazazi et al. 2008, 2011, Guttal et al. 2012). However, modelling works exploring these hypotheses are rare and lack of biologic realism on the life cycle. Only the cannibalism hypothesis was illustrated in a model considering an individual cost of interacting with a congener (being cannibalized) and a gain in interacting with a congener (cannibalizing) in a theoretical world (Guttal et al. 2012). Other hypotheses were not explored with this framework and no comparative analyses were conducted nor a general analysis of collective life selective pressures. It is unlikely that a single process is at the origin of phase polyphenism evolution because of the composite character of the expressed phenotypic plasticity, its polyphyletic evolution and the difference of magnitude of expression of phase polyphenism in different locust and grasshopper species (Ariel & Ayali 2015). And locusts experience other costs when interacting with congeners than the high risk of cannibalism, such as competition for food and mates (Simpson et al. 2002; Sanchez Zapata et al. 2007) or increased exposure to disease (Wilson et al. 2002), which might also be predicted to have detrimental effects on individual physiology, development and survival. Similarly, locusts experience other benefits when living in a group, and for example, grouping behaviour disrupts the food-patch network of predators as density of locust increases by diluting the predator risk and confusing them (Reynolds et al. 2009). Furthermore, resource use optimization was already shown to explain group movement evolution in fishes (Reuter et al. 2016). Thesis Objectives: This thesis focuses on one of the characteristics of phase polyphenism in locusts: collective motion of gregarious larvae. It is divided into three parts allowing to study this subject on three different scales. The first part studies, using an agent-based model, the impact of spatial resource distribution on group movements and foraging by exploring how local interactions between individuals and with vegetation make it advantageous to be solitarious or gregarious in a given landscape (Objective 1). The second part explores this same question on a larger spatial and temporal scale, with a consideration of demography to study the evolution of the trait associated with gregariousness. The idea is to create a multi-level agent-based model, incorporating the first model of local interactions into a second, larger-scale model to address the demographic and evolutionary aspects (Objective 2). Finally, the third part focuses on the factors allowing the maintenance of locust group cohesion at a larger spatial scale than the first objective, but at a temporal scale of a few hours. It proposes to explore the role of feces in maintaining group movements through their attractive effect on individuals. The objective is to test in the laboratory the hypothesis of an attraction-repulsion mechanism of locusts with respect to an age gradient of their feces by individual behavioral tests (Objective 3).