Phylogénie profonde des archées et dynamique évolutive des DPANN

Deep archaeal phylogeny and evolutionary dynamics of DPANNs

• Auteur / Autrice : Brittany Baker
• Direction : David Moreira, Laura Eme, Purificación López-García
• Type : Thèse de doctorat
• Discipline(s) : Évolution
• Date : Soutenance le 01/03/2024
• Etablissement(s) : université Paris-Saclay
• Ecole(s) doctorale(s) : École doctorale Structure et dynamique des systèmes vivants (Gif-sur-Yvette, Essonne ; 2015-....)
• Partenaire(s) de recherche : Laboratoire : Écologie, systématique et évolution (Orsay, Essonne ; 2002-....)
• Partenaire(s) de recherche : référent : Université Paris-Saclay. Faculté des sciences d’Orsay (Essonne ; 2020-....)
• Partenaire(s) de recherche : graduate school : Université Paris-Saclay. Graduate School Life Sciences and Health (2020-….)
• Jury : Président / Présidente : Graeme W. Nicol
• Jury : Examinateurs / Examinatrices : Anja Spang, Ana Belen Martin-Cuadrado, Tamara Basta-Le Berre, Guillaume Borrel
• Jury : Rapporteurs / Rapporteuses : Anja Spang, Ana Belen Martin-Cuadrado

Mots clés

Mots clés contrôlés

Microorganismes halophiles

Évolution moléculaire

Métagénomique

Génomique comparative

Phylogénie moléculaire

Halobactéries

Mots clés libres

Archées

Dpann

Phylogénie

Génomique

Métagénomique

Evolution

Archaea

Dpann

Phylogenomics

Genomics

Metagenomics

Evolution

Résumé

Les archées constituent l'un des trois grands domaines du vivant, avec les bactéries et les eucaryotes, et sont présentes dans presque tous les environnements terrestres connus. Néanmoins, l'arbre des archées n'est pas encore complètement résolu, limitant notre compréhension de l'évolution de ces organismes. Par exemple, on ne sait pas combien de fois les archées se sont adaptées aux environnements hypersalins. Selon la position phylogénétique des groupes d'halophiles actuellement connus, ce nombre peut aller de un à quatre. De même, les archées DPANN constituent l'un des quatre supergroupes majeurs d'archées avec les TACK, les Asgard et les Euryarchaeota, mais leur monophylie et leur position phylogénétique restent très débattues. Ces archées de taille nanométrique sont généralement considérées comme des épibiontes dont la croissance et la survie sont obligatoirement liées à une autre archée hôte. La position phylogénétique des DPANN a des implications importantes pour comprendre le rythme et le mode d'évolution de ces archées épisymbiotiques mais aussi des autres grands groupes d'archées.L'objectif principal de ma thèse était de mieux comprendre l'histoire évolutive des archées halophiles et DPANN avec des analyses phylogénétiques approfondies. Mes recherches ont révélé que les archées halophiles se sont adaptées indépendamment aux environnements hypersalins au moins quatre fois. Dans le cadre de ce projet, deux nouvelles familles halophiles extrêmes, les Afararchaeaceae et les Asbonarchaeaceae, ont été identifiées dans des lacs hypersalins de la dépression de Danakil (Éthiopie). Mes analyses ont également clarifié les incohérences phylogénétiques antérieures, soulignant que le contenu très biaisé en acides aminés chez les halophiles conduit à des artefacts phylogénétiques. En minimisant ces biais, j'ai obtenu des placements phylogénétiques plus fiables. J'ai également reconstruit l'histoire évolutive des familles de gènes d'archées en identifiant des événements tels que les duplications, les transferts, les origines et les pertes de gènes à l'aide de méthodes de réconciliation d'arbres. Je me suis concentrée sur les événements spécifiques aux branches menant aux différentes lignées halophiles. Ces résultats suggèrent que la duplication et le transfert horizontal de gènes ont joué un rôle important dans l'adaptation à l'halophilie, par exemple en propageant des gènes clés (tels que ceux codant pour les transporteurs de potassium) dans les différentes lignées halophiles extrêmes. En parallèle, j'ai cherché à élucider l'histoire évolutive des archées DPANN. Cela impliquait une étude complète de leur phylogénie, en utilisant un ensemble étendu de marqueurs protéiques conservés et un échantillonnage complet de taxons qui inclut des représentants des 11 phylums DPANN connus. Avec des méthodes pour atténuer l'impact potentiel des biais de composition et de l'attraction des longues branches, j'ai obtenu un soutien solide pour la monophylie des DPANN et leur placement au sein des Euryarchaeota. En outre, mes recherches ont révélé qu'au sein des DPANN, les Altiarchaeota, des organismes possiblement de vie libre, représentent la branche divergente la plus précoce. L'ensemble de ces résultats a montré que les archées DPANN sont un groupe monophylétique qui a évolué à partir d'un ancêtre Euryarchaeota de vie libre. Alors que les pipelines phylogénétiques automatisés sont capables de résoudre certaines questions phylogénétiques sur les archées, ce travail a montré que des analyses phylogénomiques approfondies sont encore nécessaires pour résoudre les principales branches de l'arbre des archées. Cette recherche a démontré que, malgré la connaissance de longue date des artefacts phylogénétiques tels que les biais de composition, il n'y a pas un seul biais qui puisse expliquer toutes les incohérences observées dans la phylogénie des archées.

Archaea, one of life's three fundamental domains alongside Bacteria and Eucarya, thrive in nearly every habitat. Nevertheless, the precise structure of the archaeal tree of life remains unclear, clouding our understanding of the evolutionary history of this domain. For instance, it is unknown how many times archaea adapted to hypersaline environments. Depending on the phylogenetic placement of the currently known groups of halophiles, the number could range from one to four times. Similarly, the DPANN archaea are one of the four major archaeal supergroups along with the TACK, Asgard, and Euryarchaeota, yet their monophyly and phylogenetic placement in the archaeal tree remain unresolved. The DPANN archaea are typically classified as nano-sized archaea that grow obligately attached to another archaeon host for their growth and survival. Resolving the phylogenetic position of the DPANN has important implications to understanding the tempo and mode of the evolution of these episymbiotic archaea and other major archaeal clades.The primary goal of my PhD was to conduct a thorough phylogenomic analysis of halophilic and DPANN archaea to gain deeper insights into their evolutionary history. My research revealed that halophilic archaea independently adapted to hypersaline environments at least four times. As part of this project, two novel family-level lineages of extreme halophiles, Afararchaeaceae and Asbonarchaeaceae, were identified from hypersaline lakes in the Danakil Depression in North-Eastern Ethiopia. My findings also clarified previous phylogenetic inconsistencies, highlighting that unique amino acid compositions in halophiles led to phylogenetic artifacts. By filtering out these biased data points, I achieved more consistent and reliable phylogenetic placements. I also reconstructed the evolutionary history of archaeal gene families by mapping events such as gene duplications, transfers, originations, and losses using gene tree-species tree reconciliation methods. I specifically focused on events that were specific to the branches leading to the various halophilic lineages. These results suggested that gene duplication and horizontal gene transfer played an important role in the adaptation to halophily, for example, by spreading key genes (such as those encoding potassium transporters) across the various extremely halophilic lineages. In my second project, I aimed to elucidate the evolutionary history of the DPANN archaea. This involved a comprehensive study of their phylogeny, by using an extensive set of conserved protein markers and a thorough taxon sampling that included representatives from all 11 known DPANN phyla. By employing various methods to mitigate the potential impact of compositional biases and long-branch attraction (LBA), I obtained robust support for the monophyly of the DPANN and their placement within the Euryarchaeota. Additionally, my research revealed that within the DPANN, the Altiarchaeota, which are potentially free-living, represent the earliest diverging branch. All together these results showed that the DPANN archaea are in fact a monophyletic group that evolved from a free-living Euryarchaeota ancestor. While automated phylogenetic pipelines are able to resolve some archaeal phylogenetic questions, this work has shown that in-depth phylogenomic analyses are still needed to resolve major branches of the archaeal tree. This research has demonstrated that, despite the long-standing awareness of phylogenetic artifacts like compositional sequence biases, there isn't a single bias that can explain all inconsistencies in the archaeal tree.