Symbiose intestinale Coreoidea-Caballeronia : spécificité et déterminants du fitness bactérien

The Coreoidea-Caballeronia gut symbiosis : specificity and bacterial fitness determinants

• Auteur / Autrice : Gaëlle Lextrait
• Direction : Peter Mergaert
• Type : Thèse de doctorat
• Discipline(s) : Microbiologie
• Date : Soutenance le 26/07/2024
• Etablissement(s) : université Paris-Saclay
• Ecole(s) doctorale(s) : École doctorale Sciences du végétal : du gène à l'écosystème (Orsay, Essonne ; 2015-....)
• Partenaire(s) de recherche : Laboratoire : Institut de biologie intégrative de la cellule (Gif-Sur-Yvette, Essonne ; 2015-....)
• Partenaire(s) de recherche : Référent : Université Paris-Saclay. Faculté des sciences d’Orsay (Essonne ; 2020-....)
• Partenaire(s) de recherche : graduate school : Université Paris-Saclay. Graduate School Biosphera (2020-….)
• Jury : Examinateurs / Examinatrices : Yvan RAHBé, Annette C. Vergunst, Sophie Gaudriault, Olga Soutourina
• Jury : Rapporteurs / Rapporteuses : Yvan RAHBé, Annette C. Vergunst

Mots clés

Mots clés contrôlés

Alydidés

Coréidés

Hétéroptères

Relations hôte-bactérie

Compétition (biologie)

Colonisation bactérienne

Intestins

Symbiose

Mots clés libres

Symbiose intestinale

Caballeronia

Compétition bactérienne

Spécificité hôte-Symbiote

Insectes

Insect gut symbiosis

Caballeronia

Microbe-Microbe competition

Host-Symbiont specificity

Résumé

La stabilité évolutive des relations hôte-microbe est cruciale pour la symbiose. La transmission verticale des symbiotes microbiens des parents à la progéniture est bien établie, mais l'acquisition environnementale par transmission horizontale de symbiotes nécessite des adaptations spécifiques. Les insectes de l'infra-ordre Pentatomomorpha disposent d'un mécanisme efficace pour l'acquisition de leur symbiote à partir du sol. Ces insectes possèdent une architecture intestinale distinctive contenant une région postérieure, appelée M4, composée de centaines de cryptes, constituant une niche spécifique pour abriter des symbiotes intestinaux bénéfiques. Les Coreoidea sélectionnent spécifiquement des bactéries Caballeronia. Ma thèse explore la spécificité de cette association et les mécanismes bactériens sous-jacents. Trois espèces de Coreoidea (Riptortus pedestris, Leptoglossus occidentalis, Coreus marginatus) montrent une préférence pour des sous-clades spécifiques de Caballeronia, influencée par la compétition interspécifique. La région M4 est dominée par une seule espèce bactérienne, suggérant une forte pression de sélection. La spécificité de la souche est alignée avec un avantage en termes de fitness reproductif. Des criblages génétiques ont révélé des fonctions cruciales pour la colonisation des cryptes, notamment le chimiotactisme, la résistance aux peptides antimicrobiens et de la capacité à utiliser des sources de carbone néoglucogéniques, la taurine et l'inositol, suggérant que l'hôte fournit ce type de métabolites comme nutriments aux symbiotes. Ces découvertes démontrent que malgré une grande diversité microbienne environnementale, les insectes sélectionnent des symbiotes spécifiques grâce à des mécanismes multifactoriels.

The evolutionary stability of host-microbe relationships is crucial for symbiosis. Vertical transmission of microbial symbionts from parents to offspring is well established, but environmental acquisition through horizontal transmission of symbionts requires specific adaptations. Insects of the infraorder Pentatomomorpha have an effective mechanism for acquiring their symbionts from the soil. These insects possess a distinctive intestinal architecture with a posterior region called M4, composed of hundreds of crypts that provide a specific niche for harboring beneficial gut symbionts. Coreoidea specifically select Caballeronia bacteria. My thesis explores the specificity of this association and the underlying bacterial mechanisms. Three species of Coreoidea (Riptortus pedestris, Leptoglossus occidentalis, Coreus marginatus) show a preference for specific subclades of Caballeronia, influenced by interspecific competition. The M4 region is dominated by a single bacterial species, suggesting strong selective pressure. Strain specificity is aligned with a reproductive fitness advantage. Genetic screenings revealed crucial functions for crypt colonization, including chemotaxis, resistance to antimicrobial peptides, and the ability to utilize neoglucogenic carbon sources such as taurine and inositol, suggesting that the host provides these metabolites as nutrients to the symbionts. These findings demonstrate that despite high environmental microbial diversity, insects select specific symbionts through multifactorial mechanisms.