Biologie des interactions entre le moustique tigre Aedes albopictus et la grégarine Ascogregarina taiwanensis

Biology of interactions between the Asian tiger mosquito Aedes albopictus and the gregarine Ascogregarina taiwanensis

• Auteur / Autrice : Maxime Girard
• Direction : Guillaume Minard, Claire Valiente Moro, Anne-Emmanuelle Hay
• Type : Thèse de doctorat
• Discipline(s) : Biologie
• Date : Soutenance le 10/12/2024
• Etablissement(s) : Lyon 1
• Ecole(s) doctorale(s) : École doctorale Evolution Ecosystèmes Microbiologie Modélisation (Lyon ; 1999-....)
• Partenaire(s) de recherche : Laboratoire : Laboratoire d'écologie Microbienne (Lyon)
• Jury : Président / Présidente : Stéphane Picot
• Jury : Examinateurs / Examinatrices : Guillaume Minard, Claire Valiente Moro, Philippe Grellier, Julien Pompon, Eve Toulza
• Jury : Rapporteurs / Rapporteuses : Philippe Grellier, Julien Pompon

Mots clés

Mots clés contrôlés

Nature -- Effets de l'homme

Grégarines

Relations hôte-parasite

Aedes albopictus

Mots clés libres

Moustique tigre

Microbiote

Ascogregarina

Ecologie microbienne

Aedes

Asian tiger mosquito

Microbiota

Ascogregarina

Microbial ecology

Aedes

Résumé

Le moustique tigre Aedes albopictus est considéré comme une espèce particulièrement menaçante pour la santé publique en raison de son caractère invasif et de sa capacité à transmettre des arbovirus comme le virus de la dengue ou du chikungunya. Face à un manque de prophylaxie efficace et disponible pour tous, le contrôle des populations de moustiques reste la principale solution pour faire face à ce problème. Pour mieux comprendre la biologie des vecteurs, l’étude des interactions hôte-microorganismes est devenu un enjeu majeur. Si les interactions moustiques-bactéries ont intensivement été étudiées, les autres microorganismes restent encore à ce jour négligés. Chez le moustique tigre le membre dominant le microbiote eucaryote est une grégarine appartenant au phylum des Apicomplexa, Ascogregarina taiwanensis. Pourtant, ce microorganisme reste encore aujourd’hui relativement méconnu. Pour combler ces lacunes, nos travaux ont visé à déchiffrer les interactions entre le moustique tigre et As. taiwanensis en alliant des approches écologiques, expérimentales et moléculaires. Nous avons d’abord étudié sa prévalence et son abondance au sein de différentes populations de moustique tigre à l’échelle mondiale. Nous avons montré que ce parasite colonisait fortement les populations natives de moustique tigre mais était à l’inverse peu prévalent au sein des populations récemment introduites. Nous avons notamment montré que le parasite était peu résistant aux conditions de transport du moustique lors de son introduction passive largement liée aux activités humaines. Nous nous sommes pas la suite intéressés à la transmission verticale du parasite et nos résultats ont suggéré que pour maximiser sa transmission ce dernier pourrait favoriser l’ovogénèse et modifier le comportement de ponte des femelles infectées afin de maximiser sa transmission. En couplant ces expériences avec des analyses de transcriptomique, nous avons ainsi observé qu’As. taiwanensis impacterait en particulier l’ovogénèse de son hôte via la détoxication de métabolites du sang et une meilleure conversion des acides aminées qu’il contient. Enfin, afin de confirmer le rôle des gènes impliqués dans ces interactions nous avons réalisé une étude méthodologique visant à étudier l’efficacité d’approches d’interférence ARN chez le moustique tigre. Nos travaux amènent notamment à mieux comprendre comment les activités humaines peuvent influencer les interactions hôtes-microorganismes mais également à comprendre et repenser la complexité des interactions entre le moustique et ce parasite bien souvent ignoré.

The Asian tiger mosquito, Aedes albopictus, is considered a threatening species to public health due to its invasive nature and its ability to transmit arboviruses such as the dengue or Chikungunya . Due to the lack of effective and widely available prophylaxis, controlling mosquito populations remains the main solution to address this issue. To provide a better understanding of vector biology, the study of host-microbe interactions arose as a powerful tool. While mosquito-bacteria interactions have been extensively studied, other microorganisms remain largely neglected to this day. In the Asian tiger mosquito Aedes albopictus, the dominant member of the eukaryotic microbiota is a gregarine belonging to the phylum Apicomplexa, Ascogregarina taiwanensis. However, this microorganism remains relatively unknown. To fill these knowledge gaps, our research aimed to decipher the interactions between the Asian tiger mosquito and As. taiwanensis by combining ecological, experimental, and molecular approaches. First, we studied its prevalence and abundance in various mosquito populations worldwide. We showed that this parasite heavily colonizes native mosquito populations but is less prevalent in recently introduced populations. Notably, we demonstrated that the parasite was sensitive to the transport conditions of mosquitoes during their passive introduction, largely linked to human activities. We then focused on the vertical transmission of the parasite, and our results suggested that the parasite might promote oogenesis and alter the egg-laying behavior of infected females to enhance its own spread. By coupling these experiments with transcriptomic analyses, we observed that As. taiwanensis particularly affects the oogenesis of its host through the detoxification of blood metabolites and a more efficient conversion of the amino acids. Finally, to confirm the role of genes involved in these interactions, we conducted a methodological study to assess the effectiveness of RNA interference approaches in the Asian tiger mosquito. Our work revealed how human activities can influence host-microorganism interactions, as well as the complexity of interactions between mosquitoes and this often-overlooked parasite.