Genome-scale modeling, prediction and experimental testing of cross-feeding interactions within the root microbiota of Arabidopsis thaliana : a microbial system ecology framework

par Victor Mataigne

Thèse de doctorat en Écologie, évolution

Sous la direction de Philippe Vandenkoornhuyse et de Stéphane Hacquard.

Soutenue le 08-12-2021

à Rennes 1 , dans le cadre de EGAAL , en partenariat avec UMR 6553 - ECOBIO (Rennes) (laboratoire) .

Le président du jury était Anne Siegel.

Le jury était composé de Christophe Mougel.

Les rapporteurs étaient François Buscot, Jérémie Bourdon.

  • Titre traduit

    Modélisation, prédiction, et test expérimental d’interactions de cross-feeding au sein du microbiote d’Arabidopsis thaliana : une approche par microbial system ecology


  • Résumé

    Les communautés microbiennes forment un réseau complexe d’interactions entre organismes, qui façonnent leur structure. Parmi ces interactions, les échanges de métabolites entre organismes, nommés ‘cross-feeding’, sont considérés comme fréquents et importants. Ces échanges peuvent être prédits in silico avec des réseaux métaboliques inférés à partir de génomes. Ces modèles sont intégrés dans un cadre de travail nommé ‘microbial system ecology’, qui rassemble plusieurs méthodes de modélisation ainsi que leur validation expérimentale, à différentes échelles d’étude. Dans cette thèse, nous avons utilisé ce cadre pour prédire de nombreuses et hypothétiques associations de bactéries du microbiote racinaire d’Arabidopsis thaliana permettant le production de métabolites non productibles par des bactéries seules. Nous avons également modélisé l’impact des nutriments disponibles dans le milieu, et prédit que ces contraintes nutritionnelles sont largement compensées par des comportements de cross-feeding. En parallèle, nous avons également utilisé des métriques simples pour corréler le potentiel de cross-feeding et de compétition avec le métabolisme des bactéries et leur distance phylogénétique. Ces métriques ont été testées expérimentalement avec un ensemble de petites communautés synthétiques. La compétition semblait dominer dans la plupart des communautés, mais a été déterminée comme étant plus faible dnas les communautés abritant des souches à métabolisme différent. Nous avons identifié quelques bactéries profitant des exsudats d’autres espèces, particulièrement une Achromobacter sp. Finalement, les résultats suggèrent que le cross-feeding est courant mais potentiellement masqué par de la forte compétition lorsque des bactéries sont en contact.


  • Résumé

    Microbial communities form complex, intricate networks of interacting organisms that highly participate in their structure and dynamics. Among these interactions, the exchange of metabolites between organisms, i.e. cross-feeding, is more and more considered as highly frequent and important. Cross-feeding behaviors can be investigated in silico with reconstructed metabolic networks, that allow modelling of organisms’ metabolism, hence predictions of possibly exhcnaged metabolites. These modelling approaches take place in a particular framework, microbial system ecology, which organizes numerous modelling approaches and their experimental validation, from bottom-up to top⁻down scales. In this work, we used such a framework on a representative part of the root microbiota of Arabidopsis thaliana to carry out numerous and putative combinations of bacterial strains that would allow the production of metabolites that were not producible by single strains. We also modelled the impact of available nutrients on strains metabolism, and predicted that cross-feeding can largely compensate severe nutritional constraints. In parallel, we used simple metrics correlating the capacity to exchange metabolites with bacteria’s metabolism and phylogenetic distance. Such metrics were tested experimentally, with a number of small synthetic communities. Competition seemed to dominate most of the communities, but with a weaker effect in SynComs displaying metabolically divergent bacteria. We identified a few bacteria apparently able to feed on other’s exudates; notably an Achromobacter sp. Finally, results suggest that cross-feeding is frequent, but potentially masked by strong, contact-dependent competition.


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