Informer la conservation de la biodiversité marine grâce au séquençage nouvelle génération : des gènes aux communautés

Informing marine biodiversity conservation with next generation sequencing tools : from genes to communities

• Auteur / Autrice : Emilie Boulanger
• Direction : Stéphanie Manel, David Mouillot
• Type : Thèse de doctorat
• Discipline(s) : Ecologie et biodiversité
• Date : Soutenance le 08/11/2021
• Etablissement(s) : Montpellier
• Ecole(s) doctorale(s) : GAIA (Montpellier ; École Doctorale ; 2015-...)
• Partenaire(s) de recherche : Laboratoire : Centre d'écologie fonctionnelle et évolutive (Montpellier)
• Jury : Président / Présidente : Frédérique Viard
• Jury : Examinateurs / Examinatrices : Stéphanie Manel, David Mouillot, Frédérique Viard, Oscar Puebla, Sophie Von Der Heyden, Robert Bunet
• Jury : Rapporteurs / Rapporteuses : Oscar Puebla, Sophie Von Der Heyden

Mots clés

Mots clés contrôlés

Biodiversité marine

Séquençage à haut débit

ADN environnemental

Écologie marine

Mots clés libres

Conservation

Écosystèmes marins

Biodiversité

ADN environnemental

Connectivité

Séquençage de nouvelle génération

Conservation

Marine ecosystem

Biodiversity

Environmental DNA

Connectivity

Next generation sequencing

Résumé

Les écosystèmes marins présentent une grande diversité d'espèces, de populations et de gènes, ce qui se traduit par une variété de fonctions et services écosystémiques. Cette biodiversité est confrontée à des menaces anthropiques croissantes et, par conséquent, diminue plus rapidement que jamais. Des aires marines protégées (AMP) permettent de préserver la biodiversité à ses différents niveaux ainsi que les mécanismes qui la génèrent. Pourtant, les mécanismes par lesquels les AMP peuvent préserver cette biodiversité sont insuffisamment connus. Cette thèse s’appuie sur le séquençage nouvelle génération (NGS) pour étudier la biodiversité des poissons méditerranéens à trois niveaux – communautés, populations et gènes – et améliorer leur conservation dans un contexte de réchauffement climatique et pression de pêche croissante.Comprendre l’effet des AMP sur les communautés de poissons nécessite la détection d’un large éventail d’espèces. Pourtant, les méthodes visuelles ne détectent qu’une fraction de la biodiversité. J'ai appliqué le metabarcoding de l’ADN environnemental (ADNe) pour étudier la diversité des communautés de poissons dans six AMP méditerranéennes. Cette approche permet de recenser les espèces présentes à partir des milliers de séquences obtenus d’un échantillon d’eau seulement. Les résultats mettent en évidence un nouveau paradoxe de la conservation : les AMP sont moins riches en espèces que les zones hors AMP. Cependant, elles abritent des assemblages d’espèces différents comparés aux zones extérieures, augmentant ainsi la diversité régionale. Cette différence est principalement due à des espèces souvent non détectées par les méthodes classiques mais détectées par l’ADNe : les poissons cryptobenthiques, pélagiques et rares.La biodiversité dépend également de la connectivité entre les populations grâce à une dispersion de larves ou d’individus entraînant un flux de gènes. J’ai donc étudié la connectivité de deux poissons, le rouget de roche (Mullus surmuletus) et le sar commun (Diplodus sargus), à l'échelle de la mer Méditerranée. J’ai d’abord développé une approche basée sur les graphes spatiaux qui étend un réseau de dispersion larvaire à plusieurs générations, correspondant aux échelles spatio-temporelles de la connectivité génétique. Ensuite, j’ai comparé ces nouvelles estimations de dispersion avec l’analyse de 1,153 SNP neutres provenant de 47 populations potentielles. Cette approche permet d’expliquer en partie comment les populations de rougets atteignent des flux de gènes élevés par le biais d'une dispersion en stepping-stone sur plusieurs générations. Des calculs de parenté révèlent ensuite que le sar est capable d'une dispersion exceptionnelle sur de longues distances (environ 2,000 km) en seulement deux ou trois générations.De tels niveaux de flux de gènes pourraient cependant diminuer la structure des populations et freiner l'adaptation locale. Pour mieux comprendre ces mécanismes, j’ai analysé 823 individus génotypés pour 704 SNP hautement différentiés. Ceci m’a permis de démêler les influences relatives de la distance spatiale, la dispersion larvaire et les conditions environnementales – qui devraient changer sous l'effet du changement climatique – sur la structure génomique des deux espèces. Les analyses révèlent que la température joue un rôle important dans la structure génomique du rouget et du sar, permettant la détection de gènes potentiellement impliqués dans l’adaptation locale.En combinant des outils génomiques et statistiques performants, cette thèse révèle de nouveaux patrons de biodiversité avec des implications pour la conservation. Les résultats soulignent comment les AMP peuvent préserver la biodiversité des poissons et la structure des communautés face à la pression de pêche. Ils suggèrent également comment des réseaux d’AMP connectés pourraient assurer la persistance et le potentiel adaptatif des populations confrontées au changement climatique.

Human activities and their resulting pressures on natural ecosystems are altering biodiversity and induce a loss of species, population and genetic diversity. Across the marine realm, networks of marine protected areas (MPAs) are increasingly established to alleviate pressures and restore biodiversity and ecosystem processes. Yet, the mechanisms by which MPAs can preserve biodiversity and sustain fisheries are still unclear, though they are essential to ensure the success and implementation of MPAS in order to reach the 30% protection target. My PhD uses Next-Generation Sequencing (NGS) tools to study biodiversity patterns of Mediterranean fishes at three levels – communities, populations and genes – and to better guide their conservation under increasing climate warming and fishing pressure.Understanding the effect of MPAs on fish communities requires the detection of a wide range of species. Yet, visual censuses only detect a fraction of biodiversity. I apply environmental DNA (eDNA) metabarcoding to study the diversity of fish communities in six Mediterranean MPAs. This approach allows the detection and identification of species from the thousands of sequences found in a single water sample. The results highlight a new conservation paradox: MPAs are less species-rich than their surroundings. However, they host different species assemblages compared to fished areas thus increasing regional diversity. This difference is mainly driven by species often overlooked by conventional visual methods but detected with eDNA: cryptobenthic, pelagic, and rare fishes.Biodiversity also depends on the connectivity between populations through the successful dispersal of propagules and individuals, leading to gene flow. I investigate the Mediterranean-wide connectivity of two fishes, the striped red mullet (Mullus surmuletus) and white seabream (Diplodus sargus). I develop a spatial graph approach that extends propagule dispersal networks over multiple generations to better match the spatio-temporal scale of genetic connectivity. Comparing these new estimates with the analysis of 1,153 neutral SNPs from 47 putative populations reveals how mullet populations achieve high levels of gene flow through multi-generational stepping-stone dispersal. Kinship estimations also reveal that seabream is capable of exceptional long-distance dispersal (about 2,000km) in only two or three generations.Such high levels of gene flow however can diminish population structure and impede local adaptation. To better understand these mechanisms, I analyse 823 individuals genotyped for 704 highly differentiated (i.e. outlier) SNPs potentially under selection. I can thus disentangle the relative influence of spatial distance, larval dispersal and environmental conditions - which are expected to change under climate change - on the genomic structure of both species. These analyses reveal that temperature plays a significant role in the genomic structure of mullet and seabream, allowing the detection of genes potentially involved in local adaptation.By combining powerful genomic and statistical tools, this thesis deciphers new patterns of biodiversity with novel implications for conservation. The results highlight how MPAs can preserve fish biodiversity and community structure in the face of fishing pressure. They also suggest how networks of well-connected MPAs could ensure the persistence and adaptive potential of populations facing climate change.