On the role of mechanical feedback in plant morphogenesis

par Hadrien Oliveri

Thèse de doctorat en Informatique

Sous la direction de Christophe Godin et de Jan Traas.

Le président du jury était Andrea Parmeggiani.

Le jury était composé de Christophe Godin, Jan Traas, Andrea Parmeggiani, Yoël Forterre, Hervé Delingette.

Les rapporteurs étaient Yoël Forterre, Hervé Delingette.

  • Titre traduit

    Rôle de la rétroaction mécanique dans la morphogenèse des plantes


  • Résumé

    L'acquisition de la forme - ou morphogenèse - chez les systèmes vivants, est largement contrôlée par les gènes. Néanmoins, le lien précis entre, d'une part, les processus chimiques locaux associés aux gènes, et, d'autre part, la géométrie des tissus, n'est pas complètement identifié. Ce lien est vraisemblablement très indirect et médié par des processus mécaniques. Ainsi, il est aujourd'hui admis que les processus chimiques intracellulaires régulent les propriétés mécaniques des cellules seulement localement, et que la forme émerge comme la résolution globale de contraintes mécaniques. Ce paradigme, dit biomécanique, est employé dans cette thèse dans le cas de la morphogenèse des plantes, qui repose majoritairement sur la croissance cellulaire. Le contrôle local de cette croissance est crucial pour la stabilité et la robustesse de la morphogenèse, et implique différents mécanismes de régulation. En particulier, selon une hypothèse récente, les cellules pourraient adapter dynamiquement leur croissance en réponse aux forces qu'elles subissent.Cette régulation locale s'intègre à une échelle multicellulaire de manière non intuitive. Dans cette thèse, j'ai exploré i/ une formalisation mathématique de la régulation de la croissance par les contraintes mécaniques et ii/ le comportement macroscopique émergent d'un tel mécanisme. Pour cela, j'ai adopté une approche de modélisation multi-échelle basée sur une formulation mathématique continue de la croissance cellulaire (développée précédemment dans le cadre de la théorie de la morphoélasticité), et sur une description moyenne des processus moléculaires locaux étant supposés impliqués dans la mécano-perception et le contrôle de l'élasticité des cellules. J'ai d'autre part conçu des algorithmes dédiés à l'étude de ce modèle, intégrés dans un environnement logiciel existant, basé sur la méthode des éléments finis. Ce modèle est en particulier utilisé dans l'étude de la stabilité d'organes à fort degré d'asymétrie, tels que les feuilles, en suggérant qu'un contrôle de la croissance basé sur les forces peut permettre l'amplification d'asymétries initiales.


  • Résumé

    How do living objects acquire their shape? Incontrovertibly, morphogenesisis largely regulated by genes. Yet, the precise link between thechemical processes associated with genes, on the one hand, and geometry,one the other hand, is not completely identified. This link is most probablyindirect, and mediated by mechanical processes. It is now well acceptedthat intracellular molecular processes regulate locally cell mechanicalproperties and that shape emerges as the global resolution of resultingmechanical constraints.This so-called biomechanical paradigm is employed in this thesis in thecontext of plant morphogenesis, that mostly relies on cell growth. Thelocal control of growth is crucial for the stability and robustness ofmorphogenesis, and relies on various regulatory mechanisms. Inparticular, according to a recent hypothesis, cells may dynamicallyadapt their growth behavior in response to the mechanical forces theyexperience.This local regulation integrates at larger, multicellular scale, in anonintuitive way. In this thesis, I investigate i/ the mathematicalformalization of a stress-based control of growth and ii/ themacroscopic emergent behavior of such mechanism. To do so, I have used amultiscale modeling approach, based on a continuum mathematical modelof growth (previously developed within the theory of morphoelasticity),and on a mean description of the molecular processes supposedly involvedin mechanoperception and the control of cell elastic properties. Tostudy this model, I have designed dedicated algorithms, integrated into apreviously developed software environment, based on the finite elementmethod. This model is then used to study the mechanical stability ofhighly asymmetric organs like leaves, suggesting that a force-basedcontrol of growth allows the amplification of shape asymmetry duringdevelopment.


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