Variabilité et robustesse des processus de la gastrulation chez les deutérostomes : oursins jumeaux et zebrafish conjoint

par Antonio Ortiz

Thèse de doctorat en Aspects moléculaires et cellulaires de la biologie

Sous la direction de Nadine Peyriéras.

Soutenue le 27-11-2018

à Paris Saclay , dans le cadre de Signalisations et Réseaux Intégratifs en Biologie , en partenariat avec BioEmergences (Gif-sur-Yvette, Essonne ; 2015-....) (laboratoire) et de Université Paris-Sud (établissement opérateur d'inscription) .

Le président du jury était Anne-Hélène Monsoro-Burq.

Le jury était composé de Nadine Peyriéras, Anne-Hélène Monsoro-Burq, Marnie Halpern, Ashley Bruce, Sylvie Mazan.

Les rapporteurs étaient Marnie Halpern, Ashley Bruce.


  • Résumé

    L'induction expérimentale de jumeaux (oursin) ou de siamois (poisson zébré) sollicite la plasticité et la robustesse de l'embryon en développement. Nous avons montré que les individus jumeaux et les paires de siamois suivent des voies de développement différentes de celles du type normal. Nous émettons l’hypothèse que ces différents chemins révèlent la plasticité développementale de l’organisme. Chez les deux espèces, la formation de jumeaux ou siamois est interprétée comme reposant sur i) la labilité des gradients de morphogènes déterminant les axes embryonnaires, ii) le répertoire des comportements cellulaires au cours de la blastulation et de la gastrulation en réponse aux gradients de morphogènes et aux signaux biomécaniques et/ou iii) les processus de régulation de la taille des champs morphogénétiques. Nous avons montré que le développement des jumeaux d'oursins explore un domaine de possibilités différent de celui des embryons typiques. Les jumeaux se développent d'abord sous forme d'une couche cellulaire unique et plate avant de se compacter en véritable blastula. Les jumeaux en développement appartiennent à 3 catégories phénotypiques en fonction du nombre de précurseurs de feuillets embryonnaires (nombre correct ou non) et de leurs contacts (contacts corrects ou non). Cependant, les 3 classes conduisent à un pourcentage similaire de larves de pluteus normales. Nous démontrons qu’une réorganisation cellulaire qui rétablirait des contacts normaux entre les différents types cellulaires n'est pas nécessaire, ce qui implique que le développement passe par des changements de destinées cellulaires. En outre, les larves de jumeaux ont un nombre normal de cellules mésenchymateuses primaires, sans division cellulaire supplémentaire. Cette situation est réminiscente de l'ablation des micromères dont la perte est compensée par un changement de destinée cellulaires des cellules mésenchymateuses secondaires. Les poissons zébrés siamois peuvent être obtenus par la surexpression de la voie nodale, la transplantation de l'organisateur de Spemann au début de la gastrulation, ou chez le mutant homozygote maternel Janus. Notre travail s'est concentré sur le premier cas. L’interaction des voies de signalisation dans la détermination des axes embryonnaires et dans l’instauration d’un centre d’organisation de type Spemann a fait l’objet de nombreuses études chez le poisson zébré. Cependant, l’état de l’art n’explique pas le lien entre les signaux biochimiques et les comportements cellulaires individuels, ni l’émergence de champs morphogénétiques et la régulation de leur taille. Lorsque organisateur endogène et organisateur induit ne sont pas en positions parfaitement opposées, l’étendue de la régulation de la taille des champs morphogénétique dépend de la position de l'organisateur induit. Le lignage cellulaire de poissons zébrés siamois reconstruit à partir de d’imagerie 3D + temps in toto révèle les comportements cellulaires sous-jacents à la fusion de champs morphogénétiques identiques.

  • Titre traduit

    Variability and Robustness of Gastrulation Processes in Deuterostomes : Sea Urchin Twins and Conjoined Zebrafish.


  • Résumé

    The experimental induction of twins (sea urchin) or Siamese (zebrafish) challenges the plasticity and robustness of the developing embryo. We showed that individuals in twin and Siamese pairs follow different developmental paths that are in fact quite different than wild-type. We hypothesize that these different paths reveal the organism’s developmental plasticity. In both species, twinning is interpreted to rely on i) the lability of morphogen gradients setting the embryonic axes, ii) the repertoire of cell behaviors during blastulation and gastrulation in response to morphogen gradients and biomechanical cues and/or iii) the regulation of morphogenetic field size. We showed that the development of sea urchin twins explores a realm of possibilities different from that of typical embryos. The twins develop first as a single and flat cell layer before compacting into a bona fide blastula. Developing twins belong to 3 phenotypic categories depending on the number of germ layer precursors (correct number or not) and their contacts (correct contacts or not). However, the 3 classes lead to similar percentage of normal pluteus larvae. We demonstrate that cellular reorganization is not required to restore the normal contacts between the different cell types implying that development proceeds through fate changes. In addition, larvae from twins have a normal number of primary mesenchymal cells and this does not involve further cell division. This situation is reminiscent of the ablation of micromeres with transfating compensating for the loss, leading to a proper number of PMCs and is thus likely to involve the transfating of SMCs.Siamese zebrafish are observed through Nodal pathway overexpression, transplantation of the Spemann organizer at the onset of gastrulation, or in the maternal homozygous mutant Janus. Our work focused on the first case. The interplay of signaling pathways in setting embryonic axes and inducing a Spemann-type organizing center has been extensively studied in zebrafish. However, the current state of art does not explain the link between biochemical cues and individual cell behaviors, and from them the emergence of morphogenetic fields and the regulation of their size. If not in opposite positions, the extent of field size regulation is dependent on the position of the induced or transplanted organizer. The cell lineage of siamese zebrafish reconstructed from 3D+time live imaging reveals cell behaviors underlying the fusion of identical fields.


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