Origins and early evolution of photosynthetic eukaryotes

par Rafael Isaac Ponce Toledo

Thèse de doctorat en Sciences de la vie et de la santé

Sous la direction de David Moreira.

Soutenue le 05-03-2018

à Paris Saclay , dans le cadre de Structure et Dynamique des Systèmes Vivants , en partenariat avec Université Paris-Sud (établissement opérateur d'inscription) et de Laboratoire Ecologie, systématique et évolution (Orsay, Essonne) (laboratoire) .

Le président du jury était Pierre Capy.

Le jury était composé de David Moreira, Pierre Capy, Marc-André Selosse, Line Le Gall, Philippe Deschamps, Philippe Lopez.

Les rapporteurs étaient Marc-André Selosse, Line Le Gall.

  • Titre traduit

    Origine et évolution des eucaryotes photosynthétiques


  • Résumé

    Les plastes primaires proviennent d'une cyanobactérie qui a établi une relationendosymbiotique avec un hôte eucaryote. Cet événement a donné naissance au super-groupeArchaeplastida qui inclut les Viridiplantae (algues vertes et plantes terrestres), les Rhodophyta (alguesrouges) et les Glaucophyta. Suite à l'endosymbiose primaire, les algues rouges et vertes ont étendu lacapacité de photosynthèse à d'autres lignées eucaryotes via des endosymbioses secondaires. Bien quedes progrès considérables aient été réalisés dans la compréhension de l'évolution des eucaryotesphotosynthétiques, d'importantes questions sont restées ouvertes, telles que l’identité de la lignéecyanobactérienne la plus proche des plastes primaires ainsi que le nombre et l'identité des partenairesdans les endosymbioses secondaires.Ma thèse a consisté à étudier l'origine et l'évolution précoce des eucaryotes photosynthétiques enutilisant des approches phylogénétiques et phylogénomiques. Je montre par mon travail que les plastesprimaires ont évolué à partir d'un symbiote phylogénétiquement proche de Gloeomargarita lithophora,une cyanobactérie représentant un clade s’étant diversifié précocement et qui a été détectéeuniquement dans les milieux terrestres. Ce résultat fournit des pistes nouvelles sur le contexteécologique dans lequel l'endosymbiose primaire a probablement eu lieu. En ce qui concerne l'évolutiondes lignées eucaryotes avec des plastes secondaires, je montre que les génomes nucléaires deschlorarachniophytes et des euglénophytes, deux lignées photosynthétiques avec des plastes dérivésd'algues vertes, encodent un grand nombre de gènes acquis par transferts depuis des algues rouges.Enfin, je mets en évidence que SELMA, la machinerie de translocation des protéines à travers laseconde membrane externe des plastes rouges secondaires à quatre membranes, a une histoireétonnamment compliquée aux implications évolutives importantes : les cryptophytes ont recruté unensemble de composants de SELMA différent de ceux des haptophytes, straménopiles et alvéolés.Ainsi, ma thèse a permis d’identifier pour la première fois la lignée cyanobactérienne la plus proche desplastes primaires et apporte de nouvelles pistes pour éclaircir les événements complexes qui ontjalonné l’évolution des eucaryotes photosynthétiques secondaires.


  • Résumé

    Primary plastids derive from a cyanobacterium that entered into an endosymbioticrelationship with a eukaryotic host. This event gave rise to the supergroup Archaeplastida whichcomprises Viridiplantae (green algae and land plants), Rhodophyta (red algae) and Glaucophyta. Afterprimary endosymbiosis, red and green algae spread the ability to photosynthesize to other eukaryoticlineages via secondary endosymbioses. Although considerable progress has been made in theunderstanding of the evolution of photosynthetic eukaryotes, important questions remained debatedsuch as the present-day closest cyanobacterial lineage to primary plastids as well as the number andidentity of partners in secondary endosymbioses.The main objectives of my PhD were to study the origin and evolution of plastid-bearing eukaryotesusing phylogenetic and phylogenomic approaches to shed some light on how primary and secondaryendosymbioses occurred. In this work, I show that primary plastids evolved from a close relative ofGloeomargarita lithophora, a recently sequenced early-branching cyanobacterium that has been onlydetected in terrestrial environments. This result provide interesting hints on the ecological setting whereprimary endosymbiosis likely took place. Regarding the evolution of eukaryotic lineages with secondaryplastids, I show that the nuclear genomes of chlorarachniophytes and euglenids, two photosyntheticlineages with green alga-derived plastids, encode for a large number of genes acquired by transfersfrom red algae. Finally, I highlight that SELMA, the translocation machinery putatively used to importproteins across the second outermost membrane of secondary red plastids with four membranes, has asurprisingly complex history with strong evolutionary implications: cryptophytes have recruited a set ofSELMA components different from those present in haptophytes, stramenopiles and alveolates.In conclusion, during my PhD I identified for the first time the closest living cyanobacterium to primaryplastids and provided new insights on the complex evolution that have undergone secondary plastid-bearing eukaryotes


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