Taxonomic and functional exploration of the biosphere of serpentinizing hydrothermal systems by metagenomics

par Eléonore Frouin

Thèse de doctorat en Océanographie

Sous la direction de Gaël Erauso et de Fabrice Armougom.

Le président du jury était Bénédicte Menez.

Le jury était composé de William Brazelton.

Les rapporteurs étaient Géraldine Pascal, Purificación López-García.

  • Titre traduit

    Exploration de la diversité taxonomique et fonctionnelle de la biosphère des systèmes hydrothermaux serpentinisés


  • Résumé

    Les systèmes hydrothermaux associés à la serpentinisation sont anoxiques et riches en $H_2$, $CH_4$ et molécules organiques. Ces composants alimentent des micro-organismes qui colonisent les systèmes serpentinisés, et ce en dépit d’un pH élevé et de faibles concentrations en accepteurs d'électrons et en carbone dissous. Dans ce travail, les communautés microbiennes ont été étudiées en se focalisant sur Prony, un écosystème serpentinisé côtier de Nouvelle-Calédonie, puis, en comparant différents écosystèmes serpentinisés, pour faire émerger des similarités taxonomiques et fonctionnelles. À Prony, nos analyses de métabarcoding ont mis en évidence l'importance d’une biosphère rare. L'analyse de métagénomes a permis de reconstruire 82 génomes procaryotes. Un de ces génomes est phylogénétiquement proche des espèces du genre Serpentinomonas, bactéries chimiolithotrophes isolées du site serpentinisé The Cedars, qui détiennent le record d’alcalophilie. Ces espèces et d'autres phylotypes, tels que les taxons affiliés aux Lost City Methanosarcinales, ont été trouvés dans plusieurs sites serpentinisés et pourraient contribuer à la définition d'une signature biologique des phénomènes de serpentinisation. En ciblant spécifiquement les métabolismes enrichis dans les milieux serpentinisés, nous avons pu mettre en évidence l'importance du métabolisme de l'hydrogène, des mécanismes cellulaires de réponse aux stress et d’une voie de dégradation des phosphonates, reposant sur l’activité d'une C-P lyase. Cette voie métabolique, qui a un rôle clé dans l'assimilation du phosphore et la libération de molécules organiques, vient enrichir les modèles écologiques des systèmes serpentinisés.


  • Résumé

    Serpentinizing hydrothermal systems are anoxic and enriched in $H_2$, $CH_4$ and organic molecules. These compounds support microbes that colonize serpentinizing systems, despite high pH and low concentrations of electron acceptors and dissolved inorganic carbon. In this work, two axes were explored to study the microbial communities. On the one hand, we focused on Prony, a coastal serpentinizing site in New Caledonia, and on the other hand we compared different serpentinizing systems to reveal taxonomic and functional similarities. At Prony, our metabarcoding analyses highlighted the importance of the rare biosphere. Moreover, 82 prokaryotic genomes were successfully reconstructed using five metagenomes from Prony. One of these genomes was phylogenetically close to the species of the genus Serpentinomonas, chemolithotrophic bacteria isolated at the serpentinizing site The Cedars that are capable of growth up to pH 12.5. These species, and other phylotypes, such as taxa affiliated with Lost City Methanosarcinales were identified in several serpentinizing sites and could contribute to the definition of a biological signature associated with serpentinization. By specifically targeting enriched metabolisms in serpentinizing environments, we highlighted key functions associated with hydrogen metabolism and environmental stress response mechanisms. The comparison of serpentinizing metagenomes revealed the importance of a phosphonate degradative pathway, based on the activity of a C-P lyase. This metabolic pathway, which plays a key role in the uptake of phosphorus and the release of organic molecules, was integrated into the ecological models of serpentinizing systems.


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