Lichens et gastéropodes du Subantartique : écologie chimique et relations trophiques

par Alice Gadéa

Thèse de doctorat en Biologie et sciences de la santé

Sous la direction de Maryvonne Charrier et de Joël Boustié.


  • Résumé

    Les interactions « lichen-lichénophage » sont médiées par la présence de métabolites au sein des lichens qui peuvent influer sur les préférences alimentaires des lichénophages. Dans le contexte environnemental du Subantarctique, à faible biodiversité animale et « végétale », une étonnante richesse lichénique a contribué au succès de l’unique Gastéropode terrestre endémique, Notodiscus hookeri. Pour mieux comprendre les mécanismes en jeu, nous avons analysé les préférences alimentaires de cet escargot lichénophage et tenté de cibler les traits-clés des lichens qui modulent l’interaction trophique. À partir d’observations et de prélèvements réalisés sur l’île de la Possession (Archipel Crozet, Terres Australes et Antarctiques Françaises), deux étapes décisives de l’interaction ont été étudiées : (i) le comportement alimentaire de l’escargot en situation de choix nutritionnel, (ii) sa réponse gustative face à des métabolites en situation de non choix. Le broutage préférentiel de certaines parties de lichen a été confronté à l’analyse de la combinaison entre la teneur des métabolites secondaires et celle des métabolites primaires. La localisation des métabolites au sein du thalle de trois espèces lichéniques fréquentes sur l’île et consommées par l’escargot (Argopsis friesiana, Pseudocyphellaria crocata et Usnea taylorii) a été effectuée par l’intermédiaire de techniques chromatographiques et spectrométriques (LC-DAD-MS, GC-MS, microdissection couplée à la LC-DAD-MS, DART-MS) ainsi que par des techniques d’imagerie couplées à la spectrométrie de masse ((MA)LDI-MS). N. hookeri se révèle être une espèce généraliste et opportuniste qui se nourrit de la majorité des lichens auxquels il est confronté. Cependant, il opère des choix en se nourrissant des parties ayant une valeur nutritive élevée et ce, en dépit de la présence de métabolites secondaires potentiellement répulsifs. Plusieurs mécanismes permettant à l’escargot de contrer la toxicité de certains métabolites ont également été décrits dans ce travail. Les choix alimentaires de N. hookeri s’avèrent par conséquent répondre à un compromis entre le bénéfice d’absorption de métabolites appétents à forte valeur nutritive et le coût physiologique (détoxication, clivage, excrétion) engendré par l’ingestion de métabolites répulsifs. En conclusion, trois paramètres-clés au moins seraient à prendre en compte lors des futures études d’interactions entre lichens et lichénophages : il s’agit de la nature et de la teneur des métabolites secondaires, de la teneur en azote ainsi que de la quantité de sucres et de polyols. Les techniques d’imagerie ont fourni une voie nouvelle et prometteuse pour cibler les dégâts opérés par un phytophage. En effet, cette approche permet de mieux apprécier la distribution hétérogène au sein du thalle entre les métabolites. Pour cet escargot terrestre, les ratios de composés « appétents/inappétents » semblent jouer un rôle majeur dans la sélection de nourriture.

  • Titre traduit

    Lichen and Subantarctic Gastropods : chemical ecology and trophic relationships


  • Résumé

    Lichen-lichenivore interactions are mediated by the presence of metabolites in lichens, which may impact lichenivore food preferences. In the environmental context of the Subantarctic, with a low animal and “plant” biodiversity, the surprising lichen flora contributed to the success of a the only endemic subantarctic land Gastropod, Notodiscus hookeri. To better understand the snail-lichen interactions, we analyzed the food preferences of this lichenivore snail and tried to pinpoint key lichen traits modulating the trophic interaction. From observations and samplings realized on Possession Island (Crozet Archipelago, Terres Australes et Antarctiques Françaises), two decisive stages of the interaction were studied: (i) the snail feeding behavior in situation of nutritional choice, (ii) its gustatory response when facing isolated metabolites in no-choice situations. Preferential grazing of some lichen parts was linked to both secondary and primary metabolites concentrations. Intrathalline localization of metabolites was performed in three lichen species consumed by the snail and widespread on Possession Island (Argopsis friesiana, Pseudocyphellaria crocata and Usnea taylorii), using chromatographic and spectrometric techniques (LC-DAD-MS, GC-MS, microdissection coupled to LC-DAD-MS, DART-MS) and imaging mass spectrometry ((MA)LDI-MS). N. hookeri appears to be a generalist and opportunistic gastropod, feeding on most lichen species encountered. However, it is able to discriminate between lichen parts, preferentially grazing on parts with the highest nutrient value, in spite of the presence of potential deterrent secondary metabolites. We described several mechanisms helping snails to overcome the toxicity of some lichen metabolites. Snail feeding choices result in trade-off between benefits of absorbing appetent metabolites of high nutritive value and the cost of physiological processes (detoxification, cleavage and excretion) caused by the ingestion of deterrent metabolites. To conclude, three main key parameters might be relevant in future to study the interactions between lichens and lichenivores. They correspond to the nature, the histolocalisation and the content of secondary metabolites balanced by the amount of nitrogen along with sugars and polyols. Imaging techniques have provided a new and promising way to visualize the heterogeneous distribution within the thallus between these metabolites. The ratios of appetent/non appetent compounds are likely to play a major role in food selection by this land snail.



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