Cerebral plasticity following central and peripheral visual field loss : investigated through morphological and functional MRI

par Nicolae Sanda

Thèse de doctorat en Neurosciences

Sous la direction de Avinoam Bezalel Safran.

Soutenue le 03-05-2017

à Paris 6 , dans le cadre de École doctorale Cerveau, cognition, comportement (Paris) , en partenariat avec Institut de la Vision (laboratoire) .

Le président du jury était Bechir Jarraya.

Le jury était composé de Valérie Bodaghi, Cameron Parsa.

Les rapporteurs étaient Dominic Ffytche, Olaf Blanke.

  • Titre traduit

    Plasticité cérébrale induite par la perte du champ visuel central ou périphérique : approche par IRM morphologique et fonctionnelle


  • Résumé

    Les processus de plasticité cérébrale entrainés par la perte visuelle restent un domaine méconnu dans le champ des neurosciences. La vision centrale et périphérique, le meilleur compromis évolutionniste entre une bonne résolution spatiale et un volume d’espace échantillonné maximal, sont traitées par des régions différentes du cerveau. Par conséquent, étudier et comprendre l’impact de la perte visuelle centrale ou périphérique dans ces régions constitue une étape cruciale dans l’étude du cerveau visuel. Afin d’étudier ces processus, nous avons utilisé deux modèles de perte visuelle sélective de la vision centrale (la dystrophie maculaire de Stargardt) et périphérique (la rétinopathie pigmentaire), et nous avons évalué l’impact à terme de ces deux types de désafférentation sur la structure et la connectivité fonctionnelle du cerveau. 1. Plasticité structurelle induite par la perte sélective de la vision centrale ou périphérique. Nous avons étudié l’épaisseur corticale (EpCo) et de l’entropie corticale (EnCo, marquer de complexité synaptique) du lobe occipital, région pour laquelle nous disposons d’une cartographie complète des régions cytoarchitectoniques. Nous avons constaté que la perte de la vision centrale induit un amincissement des régions appartenant au flux dorsal, tandis que la perte de la vision périphérique occasionne un amincissement du cortex visuel primaire (CVP), ainsi que des régions du flux ventral et dorsal. Ces effets étaient inattendus si on se rapporte au modèle canonique qui associe la vision centrale au flux ventral et la vision périphérique au flux dorsal. La normalité de l’EnCo dans ces régions, suggère que la complexité synaptique est préservée dans les réseaux neuronaux résiduels. Nous avons identifié des modifications de l’EnCo seulement en cas de perte de la vison centrale, où l’augmentation de l’EnCo dans des régions impliquées dans la reconnaissance des objets pourrait traduire une réponse adaptative à la perte de la haute résolution spatiale de cette partie du champ visuel. Cette augmentation de la complexité synaptique pourrait compenser une éventuelle perte neuronale et être responsable de la normalité de l’EpCo dans ces régions. 2. Plasticité de la connectivité fonctionnelle des régions du cortex visuel primaire recevant les projections de la partie centrale » et périphérique champ visuel Dans cette étude, nous avons exploré et comparé la connectivité fonctionnelle des régions afférentées et desafférentées du CVP de sujets souffrant de dystrophie maculaire de Stargardt et retinitis pigmentosa, avec les régions afféréntées correspondantes du CVP de sujets avec une vision normale. Cette étude a révélé une réorganisation fonctionnelle distincte du CVP afférenté et désafférenté. Ainsi, le CVP qui reçoit les afférences visuelles résiduelles présente une connectivité fonctionnelle accrue avec des régions voisines, probablement afin de favoriser le traitement de l’information visuelle, tandis que le CVP désafférenté augmente sa connectivité fonctionnelle avec des régions plus éloignées, vraisemblablement pour contribuer aux fonctions supérieures et à des processus de type top-down. L’analyse comparative des données morphologiques et fonctionnelles suggère une correspondance des régions amincies du cortex visuel associatif avec des régions qui montrent une diminution de la connectivité fonctionnelle avec le CVP périphérique, et des régions présentant une augmentation de la complexité synaptique avec des régions qui montrent une connectivité fonctionnelle accrue avec le CVP périphérique. Ces données suggèrent que la désafferentation sensorielle du CVP périphérique est plus propice au développement d’une réorganisation cérébrale. Synoptique : Ces travaux révèlent un aspect inattendu de la plasticité cérébrale induite une perte isolée de la vision centrale ou périphérique. La réorganisation s’avère plus complexe que le laisser présager le modèle canonique actuel, vraisemblablement trop simple.


  • Résumé

    Cerebral plasticity induced by visual loss represents a poorly understood field of neuroscience, with numerous questions that don’t yet have an answer. Central and peripheral vision, the evolutionary compromise between spatial resolution and the sampled space volume, are processed in distinct areas of the brain. Understanding the impact of vision loss in theses regions, is of utmost interest for the study of visual brain. Herein, in two models of retinal disorders affecting central and peripheral vision (namely Stargardt macular dystrophy and retinitis pigmentosa), we specifically investigated the effects of the central and peripheral visual loss on brain morphology and its functional connectivity. 1. Morphological plastic changes induced by central and peripheral visual loss. We explored the effects of visual loss on cortical thickness (CoTks) and cortical entropy (CoEn, marker of synaptic complexity) in the cytoarchytectonic regions of the occipital lobe. Central visual loss associated thinning in dorsal stream regions, while peripheral visual loss in early visual cortex (EVC) and regions belonging both to dorsal and ventral stream. Theses effects were unpredicted by the canonical view “central vision – ventral stream”, “peripheral vision – dorsal stream”. Normal CoEn in theses areas suggests that synaptic complexity is preserved in the remaining networks. Only central visual field loss presented CoEn alterations, namely an increase in areas involved in object recognition, that likely reflects a synaptic complexity enhancement in response to the loss of the high spatial resolution of central vision. The gain in synaptic complexity could mask neuronal loss due to deafferentation and may account for the CoTks normality. 2. Plastic changes in the functional connectivity of central and peripheral EVC. We explored and compared to normally afferented EVC, the functional connectivity of afferented and deafferented parts of EVC and found that central and peripheral visual loss induce different patterns of reorganization. Residually afferented early visual cortex reinforce local connections presumably to enhance the processing of altered visual input, while deafferented EVC strengthen long-range connections presumably to assist high-order functions. Combined structural and functional data indicate that areas with reduced CoTks superpose with several areas presenting reduced functional connectivity with the peripheral EVC and that areas with increased CoEn superpose with several areas presenting increased functional connectivity with afferented peripheral EVC. These data point that alterations of the sensory input to the peripheral field are more prone to induce plastic changes. Overview : Data in the current work provide an interesting perspective about the plasticity following central or peripheral visual field loss and show that it is more complex than the canonical model would have let to presume.


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