Transcriptional control of immune-responsive genes by DNA methylation and demethylation and its relevance in antibacterial defense

par Jingyu Wang

Thèse de doctorat en Complexité du Vivant

Sous la direction de Lionel Navarro.

Soutenue le 22-12-2017

à Paris 6 , dans le cadre de École doctorale Complexité du vivant (Paris) .

Le président du jury était Martine Boccara.

Le jury était composé de Valérie Geffroy.

Les rapporteurs étaient Dao-Xiu Zhou, Laurent Noël.

  • Titre traduit

    Contrôle transcriptionnel des gènes de l’immunité par la méthylation et la déméthylation de l'ADN et sa pertinence dans la défense antibactérienne


  • Résumé

    La méthylation et déméthylation de l'ADN jouent un rôle majeur dans la stabilité des génomes, l'empreinte génomique, la paramutation et le développement. En revanche, le rôle de cette régulation épigénétique a été peu étudiée dans les interactions hôtes-pathogènes. Dans ce projet de thèse, nous avons tout d'abord montré que la méthylation de l'ADN régule négativement la résistance d'Arabidopsis thaliana à une souche de Pseudomonas syringae pathogène. Nous avons également identifié un grand nombre de gènes de l'immunité ciblés directement par la méthylation de l'ADN dirigée par petits ARN dans leurs régions promotrices. Nous proposons que cette régulation génique permettrait de maintenir une faible expression basale de ces gènes et d'éviter ainsi des effets délétères qui seraient causés par une expression constitutive de la réponse immunitaire. De plus, nous montrons que la déméthylase active REPRESSOR OF SILENCING 1 (ROS1) facilite l'activation transcriptionnelle de gènes de l'immunité en laissant potentiellement des éléments de régulation en cis accessibles à des facteurs de transcription. Nous avons également démontré que ce facteur contribue à la résistance à P. syringae chez Arabidopsis, caractérisant ainsi la première déméthylase eucaryote dans la résistance antibactérienne. Sur la base de ces résultats, nous proposons que la méthylation de l'ADN maintient une faible expression basale de gènes de l'immunité en absence de pathogène, tandis que la déméthylation active assure une induction rapide de ces gènes au cours de la réponse immunitaire en favorisant potentiellement le recrutement de facteurs de transcription sur la chromatine.


  • Résumé

    DNA methylation and demethylation are regulatory processes involved in genome stability, genomic imprinting, paramutation and development. Until recently, very little was known about the role of these epigenetic processes in plant disease resistance and in the transcriptional control of immune-responsive genes. Here we provide evidence that DNA methylation negatively regulates antibacterial resistance against a virulent Pseudomonas syringae strain in Arabidopsis. Accordingly, we have identified a subset of defense genes that are targeted and repressed by RNA-directed DNA methylation (RdDM), presumably to prevent trade-off effects that would be caused by their constitutive expression and/or sustained induction. In addition, we found that the active DNA demethylase facilitates the transcriptional activation of some of these defense genes by pruning DNA methylation at their promoter regions and leaving cis-elements accessible for transcription factor binding. In addition, we show that the active demethylase REPRESSOR OF SILENCING 1 (ROS1) positively regulates late immune responses including Pathogen Associated Molecular Pattern (PAMP)-triggered callose deposition and salicylic acid (SA)-dependent defense response. We also demonstrate that ROS1 restricts Pto DC3000 propagation in Arabidopsis leaf secondary veins, providing the first example for a role of an active DNA demethylase in antibacterial resistance. Based on these findings we propose that DNA methylation maintains a low basal expression of some immune-responsive genes in normal growth condition, while active DNA demethylation ensures a rapid and pervasive induction of these genes upon bacterial pathogen detection.

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