Génomique évolutive chez les champignons Microbotryum : adaptation et chromosomes de types sexuels

par Hélène Badouin

Thèse de doctorat en Biologie

Sous la direction de Tatiana Giraud.

Soutenue le 09-02-2016

à Paris Saclay , dans le cadre de École doctorale Sciences du Végétal : du gène à l'écosystème (2015-.... ; Orsay, Essonne) , en partenariat avec Université Paris-Sud (établissement opérateur d'inscription) , Laboratoire Ecologie, systématique et évolution (Orsay, Essonne) (laboratoire) et de Laboratoire Ecologie, systématique et évolution (Orsay, Essonne) (laboratoire) .

Le président du jury était Pierre Capy.

Le jury était composé de Tatiana Giraud, Pierre Capy, Susana Coelho, Sylvain Glemin, Gabriel Marais, Stéphane De Mita.

Les rapporteurs étaient Susana Coelho, Sylvain Glemin.


  • Résumé

    Comprendre comment les espèces s'adaptent à leur environnement est un des buts majeurs de la biologie évolutive. Il s'agit d'identifier les gènes responsables des caractères adaptatifs, mais aussi de comprendre les mécanismes généraux de l'adaptation, et des phénomènes empêchant une adaptation optimale. Les régions non-recombinantes sont particulières pour ces aspects. En effet, elles peuvent protéger de la recombinaison des combinaisons d'allèles favorables, et inversement, la suppression de recombinaison peut entraîner une dégénérescence, comme une accumulation de mutations délétères ou des pertes de gènes. Même les organismes à reproduction sexuée possèdent cependant souvent de larges régions non-recombinantes, associées à la détermination du sexe génétique ou du type sexuel. Dans cette thèse, j’ai ainsi étudié les traces d’adaptation et de dégénérescence dans des génomes de champignons pathogènes de plantes. Les champignons du complexe d'espèces Microbotryum violaceum, qui causent la maladie du charbon des anthères chez les Caryophyllacées et comptent des dizaines d'espèces spécifiques d’hôtes différents, sont d'excellents modèles pour l'étude des processus génomiques de l'adaptation. Ils possèdent de plus des chromosomes de types sexuels non-recombinants sur une partie de leur longueur. Pour étudier l'évolution des chromosomes de types sexuels, la dégénérescence et l'adaptation à l'hôte dans le complexe M. violaceum, nous avons adopté diverses approches de génomique. En utilisant la technologie PacBio, nous avons obtenu un assemblage complet des chromosomes de types sexuels pour l'espèce M. lychnidis-dioicae. Nous avons montré que la région non-recombinante s'étend sur 90 % des chromosomes de types sexuels, présente un niveau de réarrangements exceptionnel entre les deux types sexuels, et que des centaines de gènes sont présents à l'état hémizygote et ont donc probablement été perdus dans un type sexuel. De plus, la comparaison des génomes d'une douzaine d'espèces de M. violaceum a montré une accumulation de mutations non-synonymes et d'éléments transposables dans les chromosomes de types sexuels. Nous avons aussi étudié la dégénérescence dans le contexte de l'exposition aux radiations ionisantes, en analysant des populations de M. lychnidis-dioicae exposées à différents niveaux de radiation dans la région de Tchernobyl. Nous n'avons pas détecté d'augmentation du taux de mutations non-synonymes par rapport au groupe témoin, ce qui suggère que le champignon est radio-résistant ou que la sélection est plus forte dans la région de Tchernobyl. Enfin, pour étudier l'adaptation à l’hôte, nous avons reséquencé des dizaines des génomes de deux espèces sœurs de M. violaceum. L'analyse du polymorphisme a révélé des balayages sélectifs tout le long des génomes et à des localisations différentes entre les deux espèces. Nous avons identifié un certain nombre de gènes candidats pour l'adaptation à l’hôte dans ces régions de balayages sélectifs, sur la base de leur expression in planta et de leurs annotations. Les gènes sur-exprimés dans la plante montraient d’autre part un taux de substitutions non-synonymes entre les deux espèces sœurs plus élevé que les autres gènes, ce qui suggère qu’une bonne partie pourrait être impliquée dans l'adaptation à l’hôte. Ces travaux ouvrent la voie à une comparaison des génomes de différentes espèces du complexe M. violaceum, d’une part pour reconstituer l'histoire de la suppression de recombinaison dans les chromosomes de types sexuels, et d’autre part pour étudier les bases génétiques de l'adaptation à différents hôtes dans un complexe d’espèces phylogénétiquement proches.

  • Titre traduit

    Evolutionary genomics in the Microbotryum fungi : adaptation and mating-type chromosomes


  • Résumé

    Understanding how species adapt to their environment is a major goal in evolutionary biology. Scientists aim to identity the genes underlying key adaptive traits, but also to understand more broadly adaptive processes and phenomena that allow or prevent optimal adaptation. Non-recombining regions are particular for these aspects. They can indeed protect adaptive combinations of alleles from recombination, and conversely, suppressed recombination can lead to degeneration, such as accumulation of deleterious mutations or genes losses. Even sexually-reproducing organisms often possess large non-recombining regions associated with sex ou mating-type determination. In this thesis, I therefore studied signatures of adaptation and degeneration in genomes of plant pathogenic fungi. Fungi of the species complex Microbotryum violaceum, with dozens of host-specific sibling species causing anther-smut disease in the Caryophyllaceae family, are particularly good models for addressing the question of the genomic processes involved in host adaptation. Moreover, they possess size-dimorphic, partly non-recombining mating-type chromosomes. To study the evolution of mating-type chromosomes, degeneration and host-adaptation in the M. violaceum species complex, we used a genomic approach. Using PacBio sequencing, we obtained a complete assembly of the mating-type chromosomes of the species M. lychnidis-dioicae. We showed that the non-recombining regions span 90 % of the mating-type chromosomes, exhibit an exceptional level of rearrangements between the two mating-types, and that hundreds of genes are in a hemizygous state and were therefore probably lost in one of the two mating-type chromosomes. Moreover, comparing a dozen of species of the M. violaceum complex revealed an accumulation of non-synonymous substitutions and of transposable elements in mating-type chromosomes. We also studied degeneration in the context of ionizing radiations, by analysing populations of M. lychnidis-dioicae exposed to different radiation levels in the Chernobyl area. We did not detect any increase in the rate of non-synonymous mutations compared to the control group or with radiation, which suggests that the fungi is radio-resistant or that selection is higher in the Chernobyl area. Lastly, we resequenced dozens of genomes of two sibling species of M. violaceum in order to study host adaptation. Analysing polymorphism patterns, we found several selective sweeps along the genome, at different locations in the two species. We identified candidate genes for host-adaptation in the regions of selective sweeps, based on their expression pattern and on their putative functions. In addition, genes up-regulated in planta exhibited a higher rate of non-synonymous substitutions than other genes, suggesting that many of them are likely involved in host adaptation. This work paves the way to a larger comparison of genomes of different species of the M. violaceum species complex, in order to reconstruct the history of recombination suppression on the mating-type chromosomes on the one hand, and to study the genetic bases of adaptation to different hosts in a complex of phylogenetically close species on the other hand.


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