Chemical signaling and defense in brown algal kelps during interactions with herbivores

par Léa Cabioch

Thèse de doctorat en Biologie Marine

Sous la direction de Sylvain Faugeron et de Catherine Leblanc.

Soutenue le 15-12-2016

à Paris 6 en cotutelle avec l'Universidad católica de Chile , dans le cadre de École doctorale Sciences de la nature et de l'Homme. Évolution et écologie (Paris) , en partenariat avec Laboratoire de Biologie Intégrative des Modèles Marins / LBI2M (laboratoire) .

Le président du jury était Christophe Destombe.

Le jury était composé de Sylvie Baudino, Evie Wieters.

Les rapporteurs étaient Florian Weinberger, Bernard Banaigs.

  • Titre traduit

    Signalisation chimique et défense chez les algues brunes en interaction avec leurs herbivores


  • Résumé

    Les kelps sont des espèces clés dans les écosystèmes marins tempérés, elles vivent en milieu intertidal le long des côtes où elles sont souvent exposées à des herbivores. Comme la plupart des organismes sessiles, les kelps ont développé des stratégies de défense contre l’herbivorie. Chez la laminaire Laminaria digitata, l’élicitation par les oligoguluronates induit des régulations transcriptomiques et l’activation de voies métaboliques, menant à la production et la libération de métabolites dans l’environnement, tels que des aldéhydes. De plus, cette espèce d’algue brune a montré des réponses systémiques suite à une élicitation. Des composés solubles dans l’eau de mer environnant les forêts de laminaires peuvent aussi modifier leur physiologie en réponse à l’élicitation. Une telle signalisation chimique à distance lors des réponses de défense rappelle les phénomènes de protection systémique et de potentialisation chez les plantes. Dans les forêts de laminaires, celle-ci pourrait jouer un rôle écologique majeur dans la structuration des algues marines et des communautés d’herbivores. Dans le contexte des interactions kelp/herbivores, nous avons étudié les réponses de défense et les processus de signalisation chez deux espèces emblématiques de laminaires originaires des côtes atlantiques et du Pacifique Sud, impliquées dans des interactions spécialisées avec leurs herbivores, L. digitata en interaction avec Patella pellucida (Bretagne, France) et Lessonia spicata avec Scurria scurra (Chili). Des approches combinées de métabolomique et de bio-essais ont été réalisées pour élucider la nature de potentiels signaux chimiques et leurs rôles biologiques et écologiques dans la défense des algues face aux herbivores. Les résultats ont montré que, en réponse à un broutage, les kelps présentent des modifications métaboliques telles que l’induction de voies de biosynthèse des acides gras, des oxylipines et d’acides aminés, ainsi que des modifications transcriptomiques. De plus, nous avons constaté que les laminaires co-incubées avec des algues broutées présentaient des changements de leur endo-métabolome en comparaison à des algues broutées, et semblaient moins consommées lors d’un broutage ultérieur, suggérant une perception et une intégration des composés algaux induits par l’herbivorie par les algues voisines. Des études de terrain et en laboratoire ayant précédemment mis en évidence une libération massive d’aldéhydes dans l’air et l’eau de mer après des stress biotiques et abiotiques, nous avons exploré les rôles biologiques d’une signalisation de type aldéhyde dans les interactions kelp/herbivores. Nous avons montré que les aldéhydes pouvaient modifier le métabolisme d’une algue par l’activation du métabolisme des acides gras, et que l’application de 4-HHE sur L. digitata pouvait réduire significativement une consommation algale ultérieure par les herbivores. Ainsi, ces résultats participent à une meilleure compréhension des réponses de défense suite à un broutage chez les laminaires, et confortent l’existence d’une signalisation à distance dans les interactions avec les herbivores, qui impliquerait des composés de défense émis par les algues, dont les aldéhydes.


  • Résumé

    Kelps are founding species of temperate marine ecosystems, they evolve in the intertidal coastal areas where they are often challenged by herbivores. As most of sessile organisms, kelps develop defensive strategies against herbivory. In the kelp Laminaria digitata, elicitation by oligoguluronates induced regulations of transcription and metabolic pathways, leading to production and release of metabolites, such as aldehydes, in the environment. Moreover, this kelp species feature systemic responses upon defense elicitation and waterborne compounds surrounding a kelp bed have shown to modify its defense physiology. Such distant chemical signaling during defense responses are reminiscent of systemy and priming mechanisms in plants. In marine kelp beds, it should have a major ecological role in structuring marine algal and herbivore communities. In the context of kelp/herbivore interactions, we investigated the defense responses and signaling processes in two emblematic kelp species from north Atlantic and South Pacific coasts, involved in specialized interactions with their herbivores, L. digitata in interaction with Patella pellucida (Brittany, France) and Lessonia spicata with Scurria scurra (Chile). Combined approaches of metabolomics and bio-assays were carried out to decipher the nature of the putative chemical cues, and their biological and ecological roles in algal defense against herbivores. Results showed that, in response to grazing, kelps featured metabolic modifications such as induction of fatty acids, oxylipins and amino acids biosynthetic pathways, as well as transcriptomic modifications. Moreover, we observed that kelps co-incubated with grazed algae exhibited endo-metabolome changes compared to grazed one, and seemed to be less consumed during a subsequent grazing, suggesting the perception and integration of herbivory-induced algal compounds in neighboring algae. As field and lab studies previously highlighted a strong release of aldehydes into the air and the seawater following biotic and abiotic stresses, we further explored the biological roles of aldehyde-based signaling in kelp/herbivore interactions. We found that aldehydes could modify algal metabolism, including the activation of fatty acid metabolism, and that the application of 4-HHE on L. digitata could significantly reduce later algal consumption by herbivores. Thus, these results contribute to a better understanding of defense responses following grazing in kelps, and revealed the occurrence of distance signaling during interaction with herbivores, which could involve algal emitted compounds, such as aldehydes.

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