Spatiotemporal properties of sensory integration in the mouse barrel cortex

par María Eugenia Vilarchao

Thèse de doctorat en Neurosciences

Sous la direction de Daniel Shulz.

Soutenue le 27-11-2015

à Sorbonne Paris Cité , dans le cadre de École doctorale Interdisciplinaire européenne frontières du vivant (Paris) , en partenariat avec Université Paris Descartes (établissement de préparation) et de Unité de Neurosciences Information et Complexité [Gif sur Yvette] (laboratoire) .

Le président du jury était Valentina Emiliani.

Le jury était composé de Daniel Shulz, Valentina Emiliani, Randy Bruno, Frédéric Chavane, Laurent Bourdieu.

Les rapporteurs étaient Randy Bruno, Frédéric Chavane.

  • Titre traduit

    Propriétés spatiotemporelles de l’intégration sensorielle dans le cortex à tonneaux de la souris


  • Résumé

    Lorsque les rongeurs explorent leur environnement, ils contactent activement les objets environnants avec leurs vibrisses qui sont ainsi défléchies selon des séquences spatiotemporelles complexes. Le système vibrissal est néanmoins capable d'extraire des informations pertinentes de ces stimulations pour générer un comportement tactile-dépendant. Une question se pose alors: Comment l’information multivibrissale globale est-elle encodée? La représentation corticale des vibrisses au sein du cortex somatosensoriel primaire (S1) du rongeur est dotée de structures anatomiquement remarquables, nommées "tonneaux", au niveau de la couche IV, qui sont organisées de la même manière que les vibrisses sur le museau de l’animal. A chaque "tonneau" correspond une colonne corticale, unité de traitement de l’information, qui reçoit en priorité les informations provenant la vibrisse principale (VP) correspondante. Des enregistrements extracellulaires réalisés dans notre équipe chez le rat ont révélé que les réponses des neurones du cortex S1 et du thalamus sont non seulement sensibles à la direction de déflection locale de leur VP, mais aussi à la direction d'un mouvement global de l’ensemble de leurs vibrisses. Afin de mieux comprendre la manière dont le réseau cortical traite ces scènes tactiles globales, nous avons construit un poste expérimental permettant d’enregistrer en temps réel l’activité du cortex S1 chez la souris par imagerie sensible au potentiel, tout en appliquant des stimuli tactiles complexes à l'aide d'une matrice de 24-stimulateurs vibrissaux. Nous avons de plus développé une méthode permettant d’aligner les données fonctionnelles ainsi obtenues par rapport la carte cytoarchitecturale du réseau cortical sous-jacent. Nous avons ainsi étudié premièrement la distribution spatiale de la sélectivité à la direction de déflection locale d’une vibrisse au niveau d’une colonne corticale. Les réponses aux différentes directions étaient localisées de manière légèrement distincte, autour du centre de la colonne, mais selon une organisation différente de celle précédemment décrite chez le rat. Nous avons montré par la suite que la sélectivité à la direction globale est spatialement organisée dans le cortex "en tonneaux" à l’échelle supra-colonnaire. Les colonnes correspondant aux vibrisses rostrales étant plus sélectives à la direction globale que les colonnes associées aux vibrisses caudales. En outre, les colonnes correspondant aux vibrisses dorsales répondent préférentiellement aux directions globales ventrales, tandis que les colonnes associées aux vibrisses ventrales répondent préférentiellement aux directions globales caudales. Enfin, les réponses induites par des directions globales caudo-ventrales étaient en moyenne les plus fortes pour toutes les colonnes. Nous avons montré que la répartition spatiale de la sélectivité à la direction globale peut être expliquée ni par la saillance prédominante de la position de départ de la séquence de stimulation multivibrissale (effet de bord), ni par la sommation linéaire des réponses aux déflections de quelques vibrisses. Les réponses aux stimulations globales de l'ensemble des vibrisses sont en effet fortement sous-linéaires, indépendamment de la direction de la stimulation. Brièvement, nous montrons ici que sortir de la vision classique du système vibrissal permet une meilleure compréhension de la façon dont les différentes caractéristiques des stimuli complexes sont traitées et de la manière dont les propriétés émergentes du cortex, comme la sélectivité à la direction globale, sont construites.


  • Résumé

    While rodents explore their environment they actively contact surrounding objects with their array of whiskers, resulting in a complex pattern of multiwhisker deflections. Despite this complexity, the whisker system is able to extract relevant information from the spatiotemporal sequence of deflections to generate touch-dependent behavior. The question that arises is: How is global multiwhisker information encoded? Whiskers are mapped onto layer 4 of the primary somatosensory cortex (S1) as discrete units named “barrels”. Each barrel-related vertical column processes information coming primarily from its corresponding principal whisker (PW). Previous experiments in our lab done with extracellular recordings have revealed that neurons in the rat S1 and thalamus not only show a preferred direction for the local deflection of the PW but also for the direction of a global motion across the whisker pad. To further understand how the cortical network processes global tactile scenes, we built a set-up that enables to perform voltage sensitive dye imaging of the mouse barrel cortex while applying precise tactile stimuli using a 24-multi-whisker stimulator. We further developed a technical method to map the recorded functional data onto the cortical structure. We first studied whether local direction selectivity is spatially distributed within the barrel-related column. Responses to different directions were slightly segregated on space close to the barrel center, but the distribution differed from the one previously described in rat S1, namely a pinwheel-like structure. We then showed that global direction selectivity is spatially organized in the barrel cortex. Columns related to rostral whiskers were more selective to the global direction than columns related to caudal whiskers. Moreover, the columns related to dorsal whiskers preferred ventral global directions, while the columns related to ventral whiskers preferred caudal global directions. Overall the responses to the caudo-ventral global directions were the strongest in average for all the columns. We showed that the spatial distribution of the global direction selectivity can be explained neither by the high salience of the starting position of the deflections on the whiskerpad (a border effect), nor by the linear summation of the responses to deflections of several whiskers. Responses to the global motion of the whisker array are indeed highly sublinear independently of the direction of stimulation. In conclusion, we show here that stepping aside from the classical view of the whisker-to-barrel cortex system allows a better understanding of how different features of complex stimuli are processed and how the emergent properties of the cortex, like the global direction selectivity, are built-up.


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