Bases comportementales et génétiques des apprentissages aversif et appétitif chez l'abeille, Apis mellifera

par Pierre Junca

Thèse de doctorat en Sciences de la vie et de la santé

Sous la direction de Jean-Christophe Sandoz.

Le président du jury était Pierre Capy.

Le jury était composé de Jean-Christophe Sandoz, Pierre Capy, Patrizia D’Ettorre, Raphaël Jeanson, Jean-Marc Devaud.

Les rapporteurs étaient Patrizia D’Ettorre, Raphaël Jeanson.


  • Résumé

    Dans un monde dynamique la survie des animaux dépend de leur capacité à intégrer des signaux environnementaux afin d'adapter leur comportement à la survenue de conséquences positives (nourriture) ou négatives (dangers) c'est-à-dire de leurs capacités d’apprentissages associatifs appétitif et aversif. Pendant ce travail de thèse, nous nous sommes intéressés aux bases comportementales, moléculaires et génétiques de l'apprentissage aversif et aux relations existant entre apprentissages aversif et appétitif au sein d'un groupe social. L'abeille est un insecte eusocial qui constitue un modèle de choix pour cette étude grâce à l'existence des protocoles de conditionnement appétitif de la réponse d'extension du proboscis (REP) et de conditionnement aversif de la réponse d'extension du dard (RED). Jusqu'à présent, le renforcement utilisé dans le conditionnement aversif de la RED était un choc électrique. Ce stimulus traversant la majeure partie du corps de l'abeille, il est peu aisé d'étudier les structures responsables de sa détection. Dans un premier chapitre, nous avons donc testé l’effet d’une forte température (65°C) sur la RED. Nous montrons qu’une stimulation thermique au niveau des pièces buccales, des pattes ou des antennes induit une RED. De plus, les abeilles parviennent à associer une odeur à la présentation concomitante d'une forte température. Dans un deuxième chapitre, nous avons cartographié la sensibilité thermique du corps des abeilles en mesurant la RED. Ce travail a montré que la stimulation de presque toutes les parties du corps induit une RED. De plus, ces stimulations peuvent jouer le rôle de renforcement aversif lors d’un conditionnement olfactif de la RED. Nous nous sommes ensuite intéressés aux récepteurs périphériques potentiellement impliqués dans la détection des fortes températures, et en particulier à HsTRPA (Hymenoptera specific Transient Receptor Potential A). Nous montrons que l’injection d'inhibiteurs exogènes de HsTRPA réduit les RED à la température. Ces résultats suggèrent l’implication possible d’HsTRPA dans la détection de la température chez l’abeille. Dans un troisième chapitre, nous nous sommes intéressés aux relations existant entre les capacités d’apprentissages aversif et appétitif des abeilles. En nous appuyant sur le protocole aversif thermique, combiné au protocole de conditionnement de la REP existant, nous avons étudié la distribution des capacités hédoniques appétitive et aversive au sein d'une ruche. La reine étant fécondée par 15-20 mâles, la ruche est segmentée génétiquement en autant de lignées paternelles différentes. Nos données montrent que la sensibilité des individus aux renforcements aversif (chaleur) et appétitif (sucre) détermine leurs performances d'apprentissage au sein de chaque modalité hédonique. Nous montrons de plus l’existence d’un trade-off, sous déterminisme génotypique, entre les capacités cognitives appétitive et aversive au sein de la colonie. Le quatrième chapitre a étudié la plasticité comportementale induite par les deux types de conditionnement. La REP et la RED étant des réponses de type "tout ou rien", nous nous sommes demandé si les mouvements antennaires des abeilles pouvaient procurer une mesure fine et intégrer des apprentissages appétitif et aversif. Nous avons développé un système de capture vidéo enregistrant les mouvements antennaires à haute vitesse. Nous montrons que les abeilles modifient leur réponse antennaire à une odeur après un apprentissage appétitif mais pas après un apprentissage aversif. Durant ce travail de thèse, nous avons ainsi développé deux nouveaux protocoles comportementaux en contention, et avons procuré de nouvelles données sur l’apprentissage aversif chez l’abeille. Nous avons observé un trade-off au sein de la ruche entre les capacités hédoniques appétitive et aversive, sous déterminisme génétique. De telles spécialisations cognitives pourraient jouer un rôle prépondérant dans l'évolution des groupes sociaux.

  • Titre traduit

    Behavioral and genetic basis of appetitive and aversive learning in the honey bee, Apis mellifera


  • Résumé

    In a dynamic world, animals constantly face environmental changes that may affect them (Alock, 1997). Their survival depends on their ability to integrate this information in order to adapt their behaviors to subsequent positive or negative outcomes, in other words to their appetitive and aversive learning abilities. This thesis investigates the behavioral, molecular and genetic basis of aversive learning and its putative relationship with appetitive learning in a social group. The honeybee is a social insect which constitutes a profitable model for this study thanks to appetitive conditioning of the proboscis extension response (PER) and aversive conditioning of the sting extension response (SER) protocols that have been developed. To date, aversive conditioning of the SER has involved the use of electric shocks as a negative reinforcement. However, this stimulus is ecologically irrelevant for honeybees and electric currents pass through almost every part of the bee’s body making it difficult to study the dedicated structures and sensory pathways responsible for its detection. In the first chapter, we assessed the impact of high temperatures on SER, a stimulus that is also highly aversive. We showed that a SER may be triggered by heat stimulation of mouthparts, forelegs and antennae. In addition, we demonstrated that honeybees are able to associate an odor with high temperatures, resulting in the odor alone triggering the SER after conditioning. In the second chapter, we mapped the heat sensitivity of the bee’s body recording SER subsequent to heat stimulation. This work revealed that heat stimulation of almost every body structures (beside the wings and the tip of the abdomen) induces a SER. Furthermore, these stimulations may act as aversive reinforcement during an olfactory conditioning of the SER. We then focused on putative peripheral receptors involved in high temperature detection, specifically focusing on HsTRPA (Hymenoptra specific Transient Receptor Potential). Using a neuropharmalogical approach, we showed that HsTRPA exogenous inhibitor injections decrease SER triggered by high temperatures yet have no impact on sucrose PER. These results suggest a putative involvement of HsTRPA in the detection of high temperatures in honeybees. In the third chapter, we investigated the relationship between appetitive and aversive learning. By combining thermal aversive conditioning with the PER conditioning protocol, we studied the distribution of hedonic learning abilities in the hive. Since the queen mates with 15-20 males, the hive is, thus, genetically segmented in as many different patrilines. Our data shows that individual sensitivity to aversive (heat) and appetitive reinforcement varies among workers and determines their learning success in each hedonic modality. In addition, we observed that the better an individual (and therefore a patriline) is at appetitive learning, the less successful it will be in aversive learning, and vice versa. The forth chapter focused on the behavioral plasticity induced by the two types of conditioning. PER and SER are binary responses in an “all or nothing” fashion and subtle behavioral variations are difficult to observe. We therefore investigated if honeybee antennal movements may yield a finer measurement to integrate appetitive and aversive learning. We developed a motion capture system that records antennal movements at high speed. We showed that honeybees modify their antennal response to an odor previously associated with sucrose reward however thermal aversive conditioning did not induce any antennal movement modifications. During this PhD work, we developed two new behavioral assays in harnessed individuals, furthering our understanding on aversive learning in the honeybee. Within the hive, we observed a trade-off between appetitive and aversive hedonic learning, which was genetically influenced. Such cognitive specialization could play a key role in social evolution.


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