Phylogeny, molecular dating and floral evolution of Magnoliidae (Angiospermae)

par Julien Massoni

Thèse de doctorat en Biologie

Sous la direction de Hervé Sauquet.

Soutenue le 11-04-2014

à Paris 11 , dans le cadre de Ecole doctorale Sciences du Végétal (1992-2015 ; Orsay, Essonne) , en partenariat avec Laboratoire Ecologie, systématique et évolution (Orsay, Essonne) (laboratoire) et de Ecologie Systématique et Evolution (laboratoire) .

  • Titre traduit

    Phylogénie, datation moléculaire et évolution florale des Magnoliidae (Angiospermes)


  • Résumé

    Les relations de parentés profondes au sein des Angiospermes ont été longtemps incertaines. A la fin des années 90, les études phylogénétiques à grande échelle ont contribué à l’obtention de l’arbre actuel des Plantes à fleurs, dans lequel Eudicotylédones, Monocotylédones et Magnoliidae forment les trois plus grands clades. Contrairement aux Monocotylédones et aux Eudicotylédones, la monophylie des Magnoliidae (Canellales, Laurales, Magnoliales et Piperales) n’a été soutenue que plus récemment. Les Magnoliidae contiennent actuellement 20 familles et environ 10 000 espèces majoritairement présentes sous les tropiques. Avant cette thèse, de nombreuses parties de ce groupe avaient été étudiées en détail mais l’histoire évolutive du groupe dans son ensemble était encore mal connue. Le premier chapitre est une étude phylogénétique des relations entre les familles et les ordres de Magnoliidae. Pour réaliser cette étude, j’ai échantillonné 199 espèces du groupe et 12 marqueurs moléculaires issus des trois génomes. J’ai ensuite mené des analyses phylogénétiques avec les méthodes de parcimonie, d’inférence bayésienne et de maximum de vraisemblance. Les résultats confirment avec un plus fort soutien la présence de deux clades dans ce groupe : Canellales + Piperales et Laurales + Magnoliales. De plus, les relations entre les 20 familles sont généralement bien soutenues, les Lactoridaceae et les Hydnoraceae étant incluses dans les Aristolochiaceae (Piperales). Dans le second chapitre, j’ai révisé l’âge et la position de 10 fossiles identifiés comme appartenant aux Magnoliidae. Le but de cette étude était de fournir de nouveaux points de calibration fiables afin de conduire de nouvelles analyses de datation moléculaire. Parmi les nombreux fossiles du groupe, nous avons choisi ces espèces car elles avaient été placées phylogénétiquement par des études antérieures. Le schéma de calibration résultant de ce travail inclut six contraintes fiables d’âges minimum. Le troisième chapitre est une étude de datation moléculaire utilisant ce schéma de calibration et le même jeu de données moléculaires que le chapitre 1. Les résultats tendent à repousser l’âge des Magnoliidae (127.1-198.9 Ma), et des quatre ordres Canellales (126.3-141.0 Ma), Piperales (88.2-157.7 Ma), Laurales (111.8-165.6 Ma) et Magnoliales (115.0-164.2 Ma). Dans ce même chapitre, j’ai également étudié le mode de diversification du groupe. Les variations importantes du nombre d’espèces entre les différentes parties de l’arbre s’expliquent le mieux par des modèles de diversification incluant 6 à 14 transition du taux net de diversification. Enfin, dans le dernier chapitre de la thèse, j’ai retracé l’histoire évolutive de 26 caractères floraux pour reconstruire les fleurs ancestrales de nœuds-clés des Magnoliidae. Pour ce faire, j’ai tiré parti de la phylogénie du premier chapitre et utilisé les mêmes espèces dans ma matrice morphologique. Les résultats montrent que l’ancêtre commun le plus récent des Magnoliidae présentait des fleurs bisexuées et actinomorphes avec un périanthe différencié de deux cycles trimères à tépales libres et probablement trois étamines libres. Ce travail de thèse apporte des résultats importants sur l’évolution des Magnoliidae et soulève de nombreuses questions telles que l’impact des crises géologiques sur la diversification du groupe ou l’influence des pollinisateurs et de l’environnement sur l’évolution de la morphologie florale.


  • Résumé

    Deep phylogenetic relationships in the angiosperms had long been uncertain. However, by the end of the 1990s, large-scale studies contributed to the current well resolved picture of the tree of flowering plants, in which eudicots, monocots, and magnoliids are the three largest clades. Whereas monocots and eudicots have been recognized since the very first phylogenetic analyses, the monophyly of magnoliids (Canellales, Laurales, Magnoliales, and Piperales) is a more recent result. Magnoliidae, as now circumscribed, consist of 20 families and ca. 10,000 species mostly distributed in the tropics. Before the present thesis, several parts of the magnoliid tree had been well studied, but little was known about the evolutionary history of Magnoliidae as a whole. The first chapter of this thesis is a phylogenetic study conducted to clarify the relationships among families and orders of Magnoliidae. To do so, I sampled 199 species of Magnoliidae and 12 molecular markers from the three genomes and conducted phylogenetic analyses using parsimony, maximum likelihood, and Bayesian methods. The results confirm, with a greater level of support, two clades in Magnoliidae: Canellale + Piperales, and Laurales + Magnoliales. In addition, the relationships among the 20 families are generally well supported, and Lactoridaceae and Hydnoraceae are nested within Aristolochiaceae (Piperales). In the second chapter, the ages and phylogenetic positions of 10 fossils attributed to Magnoliidae were reviewed in detail. The goal of this study was to provide new reliable calibration points in order to conduct molecular dating analyses. These fossils were selected from the rich fossil record of the group because of their previous inclusion in phylogenetic analyses with extant taxa. The resulting calibration scheme provides six solid, internal minimum age constraints. The third chapter includes molecular dating analyses using the present calibration scheme and the same molecular dataset of Chapter 1. This study tends to push back in time the ages of the crown nodes of Magnoliidae (127.1-198.9 Ma), and of the four orders, Canellales (126.3-141.0 Ma), Piperales (88.2-157.7 Ma), Laurales (111.8-165.6 Ma), and Magnoliales (115.0-164.2 Ma). In the same chapter, I investigated the mode of diversification in the group. The strongly imbalanced distribution of species appears to be best explained by models of diversification with 6 to 14 diversification rate shifts. Finally, in the last chapter, I traced the evolution of 26 floral characters to reconstruct the ancestral flowers in key nodes of Magnoliidae. I used the phylogeny of Chapter 1 and an exemplar approach. Our results show that the most recent common ancestor of all Magnoliidae was a tree bearing actinomorphic, bisexual flowers with a differentiated perianth of two alternate, trimerous whorls of free perianth parts (outer and inner tepals) and probably three free stamens. This work provides key results on the evolution of Magnoliidae and raises several new questions such as the impact of geological crises on diversification of the group or the influence of pollinators and the environment on the evolution of floral morphology.


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