Spatiotemporal dynamics in neocortex : quantification, analysis, models

par Lyle Muller

Thèse de doctorat en Neurosciences

Sous la direction de Alain Destexhe.

Soutenue le 04-06-2014

à Paris 6 , dans le cadre de École doctorale Cerveau, cognition, comportement (Paris) .

Le jury était composé de Stéphane Charpier, Frédéric Chavane, Michelle Rudolph, Gabriel Peyre, G. Bard Ermentrout.

  • Titre traduit

    Dynamique spatio-temporelle du néocortex : Quantification, analyse, modèles


  • Résumé

    Il a récemment été largement reconnu que la dynamique interne des réseaux de neurones pourraient jouer un rôle essentiel dans leur fonction. À cet régard, le "bruit synaptique" -- qui représente l'influence du réseau cortical sur les neurones individuels, et qui est une conséquence directe de la circuiterie récurrente massive du néocortex -- a récemment été identifié comme un facteur important qui affecte les propriétés intégratives des neurones. Cette activité affecte aussi l'évolution des réponses neuronales en fonction des changements d'états du cerveau, parfois en quelques secondes. Ces états d'activité générés en interne, qui résultent -- et eux-même influencent -- la plasticité des connexions synaptiques récurrentes, se combinent alors avec les entrées externes pour produire un riche répertoire de réponses aux stimuli sensoriels. Dans cette thèse, nous nous sommes concentrés sur le aspect spatial de ces dynamiques intrinsèques, en particulier la structure spatiale des oscillations corticales, à la fois dans le cas spontané et des réponses évoquées. Nous avons fait un examen approfondi de la littérature concernant la propagation d'ondes dans le thalamus et le cortex, et nous avons proposé un modèle de réseau neuronal pour examiner l'interaction entre les ondes de propagation et l'activité interne du réseau. Nous avons aussi mis en place de nouveaux outils pour la caractérisation de ce type d'activité spatio-temporelle à partir d'enregistrements multicanaux bruités. Le point culminant de ce travail est une démonstration, en utilisant les données d'imagerie par colorants voltage-sensitifs (VSD, "voltage-sensitive dye imaging") obtenues chez le singe éveillé, que la réponse de la population à un stimulus visuel se propage comme une onde sur une grande étendue du cortex visuel primaire. Ce résultat contredit une série d'études précédentes qui semblaient suggérer l'absence d'onde de propagation dans ce cas. Ensuite, nous avons commencé à étudier la structure spatio-temporelle du potentiel de champ local (``local field potential'') obtenu à partir d'enregistrements multi-électrodes chez l'homme et le singe, dans divers états cérébraux, pour répondre aux questions suscitées par l'étude initale en imagerie VSD chez le singe. En parallèle, nous avons étudié les caractéristiques de la structure de connectivité de plusieurs systèmes nerveux, en utilisant la théorie des graphes, pour identifier les aspects aléatoires ou structurés ("small-world") de cette connectivité. Le résultat principal est que, contrairement au consensus, la structure de connectivité est beaucoup plus proche d'une connectivité aléatoire. Les résultats de ces études de doctorat couvrent ainsi un grand spectre d'échelles en neurosciences, de modèles d'activité macroscopiques à des profils de connectivité microscopiques. J'espère sincèrement pouvoir exposer dans ces pages ces résultats de façon unifiée, dans le but de constituer une base pour la poursuite de ces travaux en neurosciences - une recherche de structure au sein de l'architecture interne du système nerveux central.


  • Résumé

    It has only recently been acknowledged to what large extent the internal dynamics of neural networks could play a role in their function. In this respect, synaptic "noise" -- that is, the influence of the cortical network on single neurons exerted through the massive recurrent circuity that is the hallmark of neocortex -- has recently been shown to have a profound effect on neuronal integrative properties, changing the responses of single neurons across brain states, sometimes within the matter of a few seconds. These internally generated activity states, shaped by and continually shaping the plastic synaptic recurrent connections, then combine with the external inputs to produce a rich repertoire of responses to sensory stimuli in primary cortical regions. In this thesis, we have focused on the {\it spatial} aspect of these internal dynamics, specifically the spatial structure of cortical oscillations, spontaneous and stimulus-evoked. Along the way, we have made an extensive review of the literature concerning propagating waves in thalamus and cortex, and studied network models to investigate how waves depend on network state. We have also introduced new tools for the characterization of spatiotemporal activity patterns in noisy multichannel data. The culmination of this work is a demonstration, using voltage-sensitive dye imaging data taken from the awake monkey, that the population response to a small visual stimulus propagates like a wave across a large extent of primary visual cortex during the awake state, a result contradicting a range of previous studies which seemed to suggest that propagating waves disappear in this case. Moving forward, we have begun to investigate the spatiotemporal structure of local field potential and spiking activity in multielectrode recordings taken from the human and monkey in various states of arousal, to address questions prompted by our initial voltage-sensitive dye imaging study in the monkey. In parallel, we have initiated an analysis of the extent to which neural connectivity can be characterized by the "small-world" effect, the main result of which is that neural graphs may in fact reside outside the small-world regime. The results from these PhD studies thus span the spectrum of scales in neuroscience, from macroscopic activity patterns to microscopic connectivity profiles. It is my sincere hope to expound in these pages a unified theme for these results, and a foundation for further work in neuroscience -- a search for structure within the internal architecture of the system under study.


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