Neurophysiological study of the parallel processing of olfactory information in the honey bee apis mellifera

• Auteur / Autrice : Julie Carcaud
• Direction : Jean-Christophe Sandoz, Martin Giurfa
• Type : Thèse de doctorat
• Discipline(s) : Neurosciences, comportement et cognition
• Date : Soutenance en 2013
• Etablissement(s) : Toulouse 3

Mots clés

Mots clés contrôlés

Perception olfactive

Abeille domestique

Mots clés libres

Insecte

Abeille

Cerveau

Traitement parallèle

Imagerie optique

Phéromone

Odeur florale

Résumé

Les systèmes sensoriels utilisent des voies parallèles pour détecter et traiter les différentes caractéristiques des stimuli environnementaux. Le traitement parallèle a été étudié dans les systèmes auditif, visuel et somatosensoriel, mais les recherches sur la modalité olfactive ont montré peu de progrès. Un modèle invertébré comme l'abeille est très utilisé pour ce type d'étude, car son cerveau est relativement simple et adapté à la réalisation d'enregistrements fonctionnels, et des protocoles comportementaux robustes ont été développés chez cet animal. Chez les abeilles, les odeurs sont détectées au niveau des antennes par des neurones récepteurs olfactifs, qui se projettent vers un premier centre de traitement, le lobe antennaire. Ensuite, l'information est acheminée par des neurones de projection jusqu'aux centres supérieurs, les corps pédonculés et la corne latérale. L'existence de voies parallèles de traitement de l'information olfactive chez l'abeille a été suggérée par la présence de deux tractus de neurones de projection (tractus antenno-protocérébraux médian et latéral, TAPm et TAPl), avec une nette dichotomie sous-tendue par ces tractus, depuis la périphérie jusqu'aux centres supérieurs. La fonction de ce système olfactif double est cependant encore inconnue. Nous avons réalisé une étude fonctionnelle détaillée du codage olfactif au sein de ces deux sous-systèmes, en utilisant l'imagerie calcique in vivo pour enregistrer l'activité neuronale en réponse à des odeurs. Les réponses olfactives dans un des sous-systèmes (TAPm) n'ayant jamais été enregistrées, nous avons développé une nouvelle préparation d'imagerie. Un panel d'odeurs aliphatiques à différentes concentrations a été utilisé pour définir si des caractéristiques telles que la qualité de l'odeur ou sa quantité étaient traitées séparément dans ces deux voies parallèles. Les enregistrements à l'entrée du lobe antennaire ont montré une sensibilité similaire des récepteurs olfactifs appartenant aux deux sous-systèmes, mais ont également mis en évidence des spécificités pour détecter le groupe fonctionnel et la longueur de chaîne carbonée de l'odeur. Les enregistrements des neurones de projection du TAPm et du TAPl à la sortie du lobe antennaire ont montré une nette dichotomie de ces deux voies parallèles : le TAPm procure aux centres supérieurs l'information du groupe fonctionnel de l'odeur alors que le TAPl indique plutôt la longueur de chaîne carbonée de l'odeur. D'autres enregistrements de ces deux types de neurones ont également permis de montrer un traitement séparé des phéromones émises par la reine et par le couvain et un traitement parallèle (redondant) des phéromones émises par les ouvrières. Cependant, tous les types de phéromones testés sont traités de manière combinatoire, chacun étant représenté par une combinaison différente de glomérules du lobe antennaire. Enfin, des enregistrements des terminaisons des neurones du TAPl dans la corne latérale ont mis en évidence un codage olfactif dans cette structure et une conservation des intensités de réponse et des relations de similarité entre odeurs entre le lobe antennaire et la corne latérale. Aucune région spécifique de la corne latérale ne semble impliquée dans le traitement des phéromones. Cependant, les cartes spatiales d'activité de la corne latérale, comme celles du lobe antennaire, permettent de séparer les différents types phéromonaux. Cet ensemble de données démontre l'existence d'un traitement partiellement parallèle et partiellement séparé de l'information olfactive dans le cerveau de l'abeille.

Sensory systems use parallel processing to extract and process different features of environmental stimuli. Parallel processing has been studied in the auditory, visual and somatosensory systems, but research in the olfactory modality has shown little progress. An invertebrate model like the honeybee is well-suited for such research, as it provides relative neuronal simplicity with good experimental access to the brain and robust behavioral paradigms. In honey bees, odors are detected by olfactory receptor neurons on the antennae, which project to a primary processing centre, the antennal lobe. Then information is conveyed by projection neurons to higher brain centers, the mushroom bodies and the lateral horn. Strikingly, the honey bee brain contains a dual olfactory system, with a clear dichotomy from the periphery up to higher-order centers, subtended by two main tracts of projection neurons (median and lateral Antenno-Protocerebral Tract, m and l-APT). The function of this dual system is still unknown. We have thus performed a detailed functional study of olfactory coding in both subsystems, using in vivo calcium imaging to reveal neuronal activity. As one of the subsystems (m-APT) has never been imaged before, a novel imaging preparation was developed. Responses to a panel of aliphatic odorants at different concentrations were compared in both subsystems, to investigate whether attributes like odor quality and odor quantity may be separately encoded in these subsystems. Recordings at the input of the antennal lobe revealed a redundant olfactory sensitivity of the olfactory receptors belonging to the two subsystems, but unraveled some specificities of each receptor type for encoding the chemical group and carbon chain length of odor molecules. Specific recordings of m-APT and l-APT projection neurons at the output of the antennal lobe showed a striking dichotomy of these two pathways: m-APT neurons mostly provide higher-order brain centers with information about odorant's functional group, whereas l-APT neurons bring more information about odorant's chain length. Recordings from these two neuron types further, demonstrate segregated processing of the queen-emitted and brood-emitted pheromones, but parallel (redundant) processing of worker-emitted pheromones. However, all types of pheromones are processed using an across-fiber pattern in the worker antennal lobe, each inducing activity in a different combination of glomeruli. Finally, recordings of l-APT terminals in the lateral horn showed the existence of an olfactory code in this structure, and conservation of response intensities and of similarity relationships among odors between the antennal lobe and the lateral horn. We did not find any specific area involved in pheromone processing in the lateral horn of the honey bee. However, spatial activity patterns in the lateral horn, like in the antennal lobe, allow segregating the bees' different pheromone types. This ensemble of new data provides evidence for partly parallel and partly segregated processing of odor information in the bees' dual olfactory pathway.