Reconnaissance des signaux de communication chez le diamant mandarin : étude des réponses des neurones d’une aire auditive secondaire

par Fabien Ménardy

Thèse de doctorat en Neurosciences

Sous la direction de Catherine Del Negro.

Le président du jury était Sylvie Granon.

Le jury était composé de Catherine Del Negro, Sylvie Granon, Nadine Ravel, Pascal Barone.

Les rapporteurs étaient Nadine Ravel, Catherine Del Negro.


  • Résumé

    A l’heure actuelle, il reste largement à étudier comment le codage sensoriel des signaux vocaux de communication contribue à leur détection et à leur reconnaissance. Peu d’études se sont, en effet, penchées sur le codage des vocalisations au niveau des régions auditives en fonction de l’individu qui les produit et du degré de familiarité avec cet individu. Dans ce cadre, les oiseaux chanteurs sont un bon modèle parce qu’ils utilisent des vocalisations pour interagir et reconnaître leurs congénères et qu’ils possèdent, de plus, un ensemble de régions auditives. Parmi ces régions, le nidopallium caudomedian (NCM), une aire auditive analogue du cortex auditif secondaire chez les mammifères, est actuellement considérée comme une région spécialisée dans le traitement des vocalisations (chants et cris) de l’espèce : les neurones du NCM répondent plus fortement aux vocalisations de l’espèce qu’à celles d’une autre espèce. À partir de là, parce que chez le diamant mandarin, le cri de distance permet aux individus, mâles ou femelles, de reconnaître leur partenaire sexuel, nous avons cherché à savoir si, chez les femelles comme chez les mâles, les neurones du NCM montraient une discrimination dans leurs réponses auditives entre le cri d’individus connus (parmi lesquels figurait le partenaire sexuel) et ceux d’individus inconnus et si ces réponses reflétaient le degré de familiarité de ces vocalisations. Les enregistrements de l’activité des neurones du NCM, chez des diamants mandarins vigiles (grâce à un système de télémétrie) ou anesthésiés, lors de la présentation de cris de distance, ont révélé, chez les femelles vivant en couple et ayant été familiarisées avec un autre couple de diamants mandarins, une plus forte augmentation de l’activité lors de la diffusion des cris d’individus connus, mâles ou femelles, qu’aux cris d’individus inconnus. Une telle augmentation n’a pas été, en outre, observée chez des femelles contrôles qui n’avaient jamais entendu ces mêmes cris auparavant. De plus, ils ont indiqué que le nombre de neurones montrant un fort degré de sélectivité ainsi que la quantité d’information portée par les trains de potentiels d’action étaient plus importants chez les femelles vivant en couple que chez les femelles contrôles. En revanche, chez les mâles, bien que la plupart des neurones montrait des réponses lors de la diffusion des cris, aucune différence n’a été mise en évidence entre les cris d’individus connus et ceux d’inconnus. Nous avons alors cherché à savoir comment, d’un point de vue acoustique, les cris de distance étaient représentés au sein du NCM. En se basant sur une étude comportementale ayant déterminé quelles étaient les caractéristiques acoustiques qui contribuaient à la reconnaissance de ces cris, nous avons cherché à savoir si les neurones du NCM étaient sensibles à ces mêmes caractéristiques acoustiques. Les résultats ont montré que, chez les femelles, la suppression de la fréquence fondamentale et la modification du timbre du cri du partenaire sexuel ou du propre cri de l’oiseau provoquaient une forte diminution des réponses au sein du NCM alors que, chez les mâles, les réponses variaient selon le paramètre modifié et le type de cri présenté. Nos résultats suggèrent donc que, chez le diamant mandarin, le NCM est impliqué dans le codage du cri de distance. Cependant, ils mettent en évidence des différences dans ce codage entre les mâles et les femelles. Chez les femelles, ce codage permet de discriminer entre les cris d’individus connus et ceux d’individus inconnus alors que chez les mâles, son rôle reste à être déterminé. Chez les femelles, l’expérience sociale au travers de la mémorisation des signaux de communication des individus peut donc façonner les propriétés fonctionnelles des neurones d’une aire auditive secondaire. Ces propriétés pourraient donc continuellement subir des changements pour s'adapter à l’environnement social de l’individu.

  • Titre traduit

    Discrimination of vocal communication signals in the zebra finch : study of neuronal responses in a secondary auditory area


  • Résumé

    How sensory signals are encoded in the brain and whether their behavioural relevance affects their encoding are central questions in sensory neuroscience. Studies have consistently shown that behavioural relevance can change the neural representation of sounds in the auditory system, but what occurs in the context of natural acoustic communication where significance could be acquired through social interaction remains to be explored. The zebra finch, a highly social songbird species that forms lifelong pair bonds and uses a vocalization, the distance call, to identify its mate offers an opportunity to address this issue. One auditory area in the songbird telencephalon, the caudo-medial nidopallium (NCM) that is considered as being analogous to the secondary mammalian auditory cortex, has recently emerged as part of the neural substrate for sensory representation of species-specific vocalizations: the activation of NCM neurons is greatest when birds are exposed to conspecific song, as compared to heterospecific song or artificial stimuli. This led us to investigate whether, in the zebra finch, NCM neurons could contribute to the discrimination among vocalizations that differ in their degree of familiarity: calls produced by the mate, by familiar individuals (males or females), or by unfamiliar individuals (males or females). In females, behaviourally relevant calls, i.e. the mate’s call and familiar calls, evoked responses of greater magnitude than unfamiliar calls. This distinction between responses was seen both in multiunit recordings from awake freely moving mated females (using a telemetric system) and in single unit recordings from anesthetized mated females. In contrast, control females that had not heard them previously displayed response of similar magnitude to call stimuli. In addition, more cells showed highly selective responses in mated than in control females suggesting that experience-dependent plasticity in call-evoked responses resulted in enhanced discrimination of auditory stimuli. In males, as in females, call playback evoked robust auditory responses. However, neurons in males did not appear capable of categorizing the calls of individuals (males or females) as ‘‘familiar’’ or ‘‘unfamiliar’’. Then, we investigated how calls are represented in the NCM of zebra finches by assessing whether certain call-specific acoustic cues drove NCM neurons to a greater degree than others. Behavioural studies had previously identified call-specific acoustic cues that are necessary to elicit a vocal response from male and female zebra finches. Single-unit recordings indicated that NCM neurons in females were particularly sensitive to call modifications in the spectral domain: suppressing the fundamental frequency of call stimuli or modifying the relative energy levels of harmonics in call caused a marked decrease in response magnitude of NCM neurons. In males, NCM neurons also appear to be sensitive to call modifications in the spectral domain, however changes in magnitude of responses (increase or decrease) depended on the acoustic cue that had been modified.Our results provide evidence that the NCM is a telencephalic auditory region that contributes to the processing of the distance call, in females as well in males. However, how the distance call is processed and represented in the NCM appears to differ between males and females. In females, the NCM could be involved in dicrimination between call stimuli whereas, in males, its functional role in call-processing remains to be determined. Our results also suggest that, in females, social experience with the call of individuals, by affecting the degree to which neurons discriminated between these calls, may shape the functional properties of neurons in a telencephalic auditory area. The functional properties of auditory neurons may therefore change continuously to adapt to the social environment.


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