Interaction entre la bactérie endosymbiotique Wolbachia et le parasite responsable de la malaria aviaire, Plasmodium relictum, chez le moustique Culex pipiens

par Flore Zélé

Thèse de doctorat en Evolution, Ecologie, Ressources Génétiques, Paléontologie

Sous la direction de Ana Rivero et de Olivier Duron.


  • Résumé

    Les interactions hôtes-parasites sont classiquement vues comme un équilibre dynamique entre seulement deux partenaires ; cependant, ce paradigme a progressivement changé ces dernières années avec la découverte de nombreux hôtes naturellement co-infectés par de multiples parasites. L'étude des co-infections s'avère particulièrement pertinente lorsque l'hôte est un vecteur de maladies, dans la mesure où les infections multiples peuvent avoir d'importantes conséquences sur la transmission d'un parasite, à la fois à des échelles écologiques et évolutives. Wolbachia pipientis est la bactérie endosymbiotique la plus commune chez les insectes, et de fait, suscite un intérêt particulier pour comprendre le rôle des co-infections sur l'issue des infections parasitaires. Afin de déterminer si l'infection naturelle par Wolbachia affecte la capacité des moustiques à transmettre la malaria, nous avons étudié une triade qui partage une histoire évolutive commune : le parasite de la malaria aviaire P. relictum SGS1, son vecteur naturel Cx. pipiens, et un ensemble de souches wPip de Wolbachia naturellement présentes chez ce moustique. Nous nous sommes tout d'abord intéressé à l'impact de différents types de wPip sur la prévalence et la diversité des parasites responsables de la malaria aviaires dans les populations naturelles de Cx. pipiens de la région de Montpellier. Puis, par l'utilisation de différentes lignées isogéniques de moustiques, infectés ou non par Wolbachia, nous avons étudiés l'impact de la présence du symbiote sur différents traits d'histoire de vie du moustique essentiels pour la transmission de Plasmodium. Nous montrons ainsi que Wolbachia profite à Cx. pipiens, mais également à Plasmodium: elle améliore plusieurs traits d'histoire de vie des moustiques, tels que leur longévité et leur fécondité, leur tolérance à l'infection par P. relictum, et facilite l'infection par ce parasite à la fois qualitativement et quantitativement (i.e. elle augmente à la fois la prévalence et l'intensité de l'infection). Bien que les mécanismes impliqués dans cette interaction tripartite restent encore inconnus, ces résultats suggèrent que Wolbachia peut avoir d'importantes implications sur la transmission de la malaria dans la nature. De plus, ces résultats suggèrent la nécessité de réévaluer l'utilisation de Wolbachia comme moyen de lutte contre les pathogènes et soulignent la nécessité de mieux comprendre les interactions multipartites.

  • Titre traduit

    Interaction between the endosymbiotic bacteria Wolbachia and the avian malaria parasite, Plasmodium relictum, in Culex pipiens mosquitoes


  • Résumé

    In recent years, there has been a shift in the one host one parasite paradigm with the realization that, in the field, most hosts are co-infected with multiple parasites. Coinfections are particularly relevant when the host is a vector of diseases, because multiple infections can have drastic consequences for parasite transmission at both the ecological and evolutionary time scales. Wolbachia pipientis is the most common parasitic microorganism in insects and as such it is of special interest for understanding the role of coinfections in the outcome of parasite infections. This thesis investigates whether a natural Wolbachia infection can alter the quality of mosquitoes as vectors of malaria. To address this issue, we used a Wolbachia-mosquito-Plasmodium triad with a common evolutionary history. Our experimental system consists in the avian malaria parasite P. relictum SGS1 and its natural vector, the mosquito Cx. pipiens, which naturally harbours several wPip Wolbachia strains. First, we investigated the impact of different wPip groups on the prevalence and diversity on avian malaria in natural populations of Cx. pipiens mosquitoes in the Montpellier region. Second, using different isogenic laboratory mosquito strains harboring or not Wolbachia, we investigated the impact of the presence of Wolbachia on several mosquito and Plasmodium life history traits relevant for malaria transmission. We show that Wolbachia benefits both Cx. pipiens and Plasmodium: it enhances several mosquito life history traits, such as longevity and fecundity, increases their tolerance to P. relictum (i.e. compensates for a Plasmodium-induced mortality) and facilitates P. relictum infection both qualitatively (increases infection prevalence) and quantitatively (increases infection intensity). Although the mechanisms involved in the mosquito-Wolbachia-Plasmodium interaction remain elusive, these results suggest that Wolbachia may have important implications on the transmission of malaria in nature. This is consistent with the high prevalence and diversity of avian malaria parasites found in natural populations of Cx. pipiens. Further, these results suggest the need to reassess the use of Wolbachia as a way to fight pathogens and highlight the need to better understand parasite multipartite interactions.

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