Les communautés microbiennes des phytotelmes des Broméliacées : structure et influence de l'habitat, des conditions environnementales et des interactions biologiques

par Olivier Brouard

Thèse de doctorat en Ecologie et Biologie des Populations

Sous la direction de Jean-François Carrias.

Le président du jury était Gilles Bourdier.

Le jury était composé de Laurence Vial, Isabelle Domaizon, Christine Dupuy, Régis Céréghino.

Les rapporteurs étaient Laurence Vial, Isabelle Domaizon, Christine Dupuy.


  • Résumé

    Les Broméliacées sont une vaste famille de plantes à fleurs néotropicales dont certaines ont la capacité de retenir de l’eau et des détritus grâce à l’agencement de leurs feuilles qui forment un phytotelme (du grec phyto : plante et telma : mare). Elles fournissent ainsi un habitat pour de nombreux organismes aquatiques, depuis les micro-organismes jusqu’aux vertébrés. Dans cet écosystème aquatique, les détritus collectés sont le plus souvent de la litière qui constitue la base du réseau trophique dont dépend la Broméliacée pour l’acquisition des nutriments. Ces phytotelmes forment des microcosmes aquatiques naturels très nombreux et distribués dans des environnements très divers, allant du sous-bois de la forêt tropicale à des sites très exposés comme les inselbergs. De plus, certaines espèces entretiennent des relations mutualistes très poussées avec des invertébrés terrestres tels que les fourmis, alors que d’autres, qui ont évolué dans des environnements très pauvres en nutriments, ont eu recours à l’insectivorie. Si les communautés d’invertébrés de ces phytotelmes ont fait l’objet de nombreux projets de recherche en écologie, nos connaissances sur la structure des communautés de micro-organismes sont très parcellaires, et les facteurs de contrôle qui façonnent ces communautés sont le plus souvent déduits d’études réalisées dans d’autres écosystèmes aquatiques. L’objectif général de ce travail de thèse a été d’analyser l’influence de facteurs environnementaux et biologiques sur la structure et la diversité des communautés microbiennes aquatiques des phytotelmes des Broméliacées localisées dans des environnements contrastés de Guyane française. Nous avons examiné les communautés aquatiques de 8 espèces de Broméliacées à réservoirs situées sur deux sites en Guyane française, en considérant différentes variables abiotiques et biotiques, tels que les traits végétatifs des plantes, la taille de l’habitat, les groupes fonctionnels d’invertébrés, l’association mutualiste avec des fourmis, etc. Les résultats obtenus mettent en lumière l’ubiquité de différents groupes de microorganismes (virus, bactéries, champignons, algues eucaryotes et cyanobactéries, protozoaires et micro-métazoaires) dans cet écosystème et l’importance fonctionnelle d’organismes autotrophes dans ce réseau trophique considéré jusque-là comme exclusivement détritique. Ces plantes procurent ainsi une grande variété d’environnements aquatiques, depuis des écosystèmes exclusivement hétérotrophes (e.g. Guzmania lingulata) jusqu’à des écosystèmes ayant un fonctionnement autotrophe dominant, en particulier chez les plantes les plus exposées (e.g.Catopsis berteroniana). La structure du réseau trophique microbien des Broméliacées dépend en grande partie (1) de la structure de l’habitat, c’est-à-dire des traits végétatifs des plantes tels que la taille de celles-ci et le nombre de réservoirs, et (2) des conditions environnementales dans lesquelles sont situées les plantes, à savoir l’exposition à la lumière et l’approvisionnement en ressources détritiques. Pour la Broméliacée de jardins de fourmis Aechmea mertensii, l’identité de la fourmi associée conditionne la structure de l’habitat et la localisation de la plante, ce qui influence indirectement la structure du réseau trophique microbien. Les invertébrés aquatiques sont impliqués dans le contrôle des communautés microbiennes de par leur filtration sur les micro-organismes. L’analyse des patterns de distribution suggère toutefois que leurs activités d’excrétion, de fragmentation des détritus et de recyclage de la matière organique ont un effet positif sur le réseau microbien. Les communautés bactériennes de la Broméliacée insectivore Catopsis berteroniana, sont principalement modulées par le nombre de carcasses de fourmis, qui constituent l’essentiel des proies de cette plante. (...)


  • Résumé

    Bromeliads are a large family of neotropical flowering plants. The leaves of many bromeliads are tightly interlocking, forming wells that collect water and organic detritus. These phytotelmata (plant-held water) provide habitat for numerous aquatic organisms ranging from microorganisms to vertebrates. In this aquatic ecosystem, detritus (usually leaf litter) form the basis of a food web upon which depends the nutrition of the bromeliad. In tropical forests, these phytotelmata form abundant natural aquatic microcosms, distributed in a large range of tropical environments, from understory to overstory. In addition, some species of tank-bromeliads share mutualistic relationships with terrestrial invertebrates such as ants, while others have evolved in nutrient-poor environments and have become insectivorous. Although numerous ecological studies have dealt with invertebrates communities, analyses of the structure of microbial communities in tank-bromeliads remain very scarce and factors that shape these communities derived mostly from studies of others aquatic ecosystems. Here, we analyzed the impact of environmental and biological factors on the structure and the diversity of aquatic microbial communities in tank-bromeliads located in contrasted environments in French Guiana. We examined aquatic communities inhabiting tanks of 8 bromeliad species located in two sites of French Guiana, and analyzed the impact of different abiotic and biotic variables, such as vegetative traits of plants, habitat size, functional feeding groups of invertebrates, mutualistic association with ants, etc. Our results highlight the ubiquity of microbial groups (virus, bacteria, fungi, eukaryotic algae and cyanobacteria, protozoans and micrometazoans) in this ecosystem and the significance of autotrophic organisms in this detritus-based system. These plants provide a wide variety of aquatic environments ; from strict heterotrophic systems (e.g. Guzmania lingulata) to mixed systems in which the autotrophic compartment sometimes dominates (e.g. Catopsis berteroniana). The structure of the microbial food web in tank-bromeliad largely depends on (1) the habitat structure (i.e. the vegetative traits of the plants such as plant height and the number of wells), and (2) the environmental conditions of the plants (i.e. light exposure and input of detrital organic matter). For the ant-garden bromeliad Aechmea mertensii, we found that the identity of the associated ant affects both habitat structure and plant location, which in turn influence the structure of the microbial food web. Through their filtration, aquatic invertebrates are involved in the control of microbial communities. However, the analysis of the distribution patterns suggests that their activities of excretion, detrital processing and nutrient cycling positively affect the microbial food web. In the insectivorous tank-bromeliad Catopsis berteroniana, bacterial communities were mostly driven by the number of dead ants, which represent the main trapped preys in this plant. This work highlights the huge diversity of aquatic ecosystems that are created by bromeliads, and their significance for the maintenance of taxonomic and functional diversity of microorganisms in tropical forests.


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