Behavioral and neurobiological studies of visual processing in honeybees

par Theo Rolla Paula Mota

Thèse de doctorat en Neurosciences cognitives

Sous la direction de Martin Giurfa et de Jean-Christophe Sandoz.

Soutenue en 2011

à Toulouse 3 .


  • Résumé

    La vision chez l'abeille a été largement étudiée au niveau comportemental, en entraînant des insectes en libre vol à associer des cibles visuelles à une récompense de saccharose, et - dans une moindre mesure - au niveau physiologique, à l'aide d'enregistrements électrophysiologiques intracellulaires de neurones individuels des circuits visuels du cerveau de l'abeille. Notre connaissance des mécanismes du traitement visuel chez cet insecte demeure cependant limitée par le manque de : 1- protocoles de conditionnement pour l'étude de l'apprentissage et de la mémoire visuels chez des abeilles en contention dans le laboratoire ; 2- caractérisations anatomiques et physiologiques des neuropiles visuels du cerveau central ; et 3- techniques d'étude fonctionnelle du traitement visuel au niveau des circuits neuronaux du cerveau. Le présent travail a pour objectif de combler ces lacunes en menant une étude multiéchelle du traitement visuel chez les abeilles. Nous avons cherché à développer de nouveaux protocoles de conditionnement appétitif et aversif pour l'étude de l'apprentissage et de la mémoire visuels chez les abeilles en contention. Sur le plan appétitif, nous avons montré que les abeilles en contention ne sont pas capables d'apprendre une association directe entre couleur et saccharose. Pour des raisons à ce jour inconnues, l'ablation des antennes est nécessaire pour que les abeilles en contention acquièrent une telle association élémentaire entre couleur et saccharose. Malgré cette incapacité, des abeilles non-lésées parviennent à résoudre une discrimination bimodale non élémentaire dans laquelle les couleurs agissent comme modulateurs de l'apprentissage olfactif appétitif. Nous apportons donc la première démonstration contrôlée d'occasion setting bimodal (couleur-odeur) chez des abeilles en contention. Sur le plan aversif, nous avons établi un nouveau protocole de conditionnement dans lequel des abeilles en contention apprennent des associations entre stimuli visuels et chocs électriques. Nous montrons que les abeilles non-lésées apprennent à discriminer entre stimuli visuels punis et non punis en fonction de leurs propriétés chromatiques ou achromatiques, ou les deux à la fois. Non seulement l'ablation des antennes n'est pas nécessaire à l'apprentissage, mais elle compromet le conditionnement visuel par une réduction concomitante de la réponse au choc électrique. Ces deux protocoles, appétitif et aversif, ouvrent ainsi de nouvelles voies d'accès aux corrélats neuronaux de l'apprentissage et de la mémoire visuels et / ou bimodaux chez l'abeille. Nous avons réalisé par ailleurs une description neuroanatomique de circuits visuels non encore étudiés dans le cerveau central de l'abeille. Ainsi, nous avons caractérisé l'organisation et l'architecture neurale du tubercule optique antérieur (AOTu), et révélé une ségrégation de l'information visuelle dorso-ventrale dans cette structure. À travers la mise au point d'un nouveau protocole d'enregistrement optophysiologique de l'activité des circuits visuels, nous avons étudié la réponse des interneurones de l'AOTu lors de la stimulation visuelle de l'œil composé. Nous avons montré que des stimuli lumineux présentés dans différentes zones du champ visuel induisent des patrons d'activation distincts de ces interneurones, en lien avec la ségrégation dorso-ventrale mise en évidence par nos données neuroanatomiques. La stimulation des interneurones de l'AOTu à l'aide de lumières monochromatiques et de mélanges chromatiques a mis en évidence la dynamique temporelle des réponses neurales et les propriétés de traitement chromatique dans l'AOTu. Nos recherches offrent ainsi une analyse du traitement visuel chez l'abeille allant de l'étude comportementale de l'apprentissage visuel élémentaire et non élémentaire jusqu'à l'étude neurobiologique de l'encodage visuel dans le cerveau central de l'abeille. Ces approches ouvrent de nouvelles voies à l'exploration des modifications dépendantes de l'expérience de l'activité neuronale du cerveau central de l'abeille.

  • Titre traduit

    Une étude comportementale et neurophysiologique du traitement visuel chez l'abeille


  • Résumé

    Vision in honeybees has been extensively studied at the behavioral level by training free-flying insects to choose visual targets rewarded with sucrose solution, and, to a lesser degree, at the physiological level using intracellular electrophysiological recordings of single neurons in different areas of the visual circuits of the bee brain. However, our knowledge of visual processing in honeybees is still limited by the lack of: 1- conditioning protocols for studying visual learning and memory in harnessed animals under controlled laboratory conditions; 2- anatomical and physiological characterizations of visual neuropils in the central brain; and 3- techniques for performing functional studies of visual processing at the neuronal circuit level. In the present work, we aimed at filling these gaps by providing a multilevel study of visual processing in harnessed bees. We aimed at developing novel appetitive and aversive conditioning protocols for studying visual learning and memory in harnessed bees. In an appetitive framework, we showed that intact harnessed bees are not capable of learning a direct association between color and sucrose. For reasons so far unknown, antennae ablation is necessary for harnessed bees to acquire such an elemental color-sucrose association. Despite this incapacity, intact bees are able to solve a non-elemental bimodal discrimination in which colors act as modulators of appetitive olfactory learning. We therefore provide the first controlled demonstration of bimodal (color-odor) occasion setting in harnessed honeybees. In an aversive framework, we established a new conditioning protocol in which harnessed bees learn aversive associations between visual cues and an electric shock. We showed that bees with intact antennae learn to discriminate punished from non-punished visual stimuli by relying on their chromatic or achromatic cues, or both. Antennae ablation was not only unnecessary for learning to occur but it even impaired visual conditioning due to a concomitant reduction of responsiveness to the electric shock. Both behavioral protocols, appetitive and aversive, open new doors for accessing the neural correlates of visual and/or bimodal learning and memory in honeybees. We also provided a comprehensive neuroanatomical description of unstudied visual circuits in the central bee brain. More specifically, we characterized the organization and neural architecture of the anterior optic tubercle (AOTu) and revealed a segregation of dorso-ventral visual information into this structure. Having established a novel protocol for performing optophysiological recordings of visual-circuit activity in the honeybee brain, we studied the responses of AOTu interneurons during visual stimulation of the compound eye. We showed that light stimuli presented in different parts of the visual field induced distinct patterns of activation in these interneurons, consistent with the dorso-ventral segregation revealed by our neuroanatomical data. Stimulation of AOTu interneurons with monochromatic lights and with chromatic mixtures induced distinct signal intensities, time-course dynamics and activity patterns, thus revealing intricate chromatic processing properties in this visual neuropil. Our studies provide therefore an innovative, multilevel analysis of visual processing in honeybees, spanning from behavioral studies on elemental and non-elemental visual learning to neurobiological studies on visual processing and coding in the honeybee central brain. Taken together our studies open new doors to investigate for the first time experience-dependent changes of neural activity in the bee brain related to visual and/or bimodal learning, a goal that has remained elusive until now.

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Informations

  • Détails : 1 vol. (268-42 p.)
  • Annexes : Bibliogr. p. 252-268

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  • Bibliothèque : Université Paul Sabatier. Bibliothèque universitaire de sciences.
  • Disponible pour le PEB
  • Cote : 2011 TOU3 0111
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