Ecology and physiology of deepwater chondrichthyans off southeast Australia : mercury, stable isotope and lipid analysis

par Heidi Pethybridge

Thèse de doctorat en Sciences et Environnements

Sous la direction de Daniel Cossa et de Patti Virtue.

Soutenue le 30-07-2010

à Bordeaux 1 en cotutelle avec l'University of Tasmania , dans le cadre de École doctorale Sciences et Environnements (Pessac, Gironde) .

  • Titre traduit

    L’écologie et la physiologie des chondrichthiens des profondeurs du sud-est de l’Australie : les analyses du mercure, des lipides et des isotope de carbone et d’azote


  • Résumé

    La gestion et la conservation des pêcheries sont problématiques pour la plupart des chondrichthiens; cela tient principalement au manque de données scientifiques causé par les défis logistiques impliqués par les prélèvements par grandes profondeurs. De plus, plusieurs les techniques analytiques, à l’exemple du contenu stomacal et des mesures morphologiques, demandent des quantités d’échantillons importantes difficilement obtenues. De nouvelles techniques exigent moins d'échantillons, en particulier celles mettant en oeuvre la biochimie qui sont de plus en plus utilisées pour résoudre des questions écologiques et biologiques complexes au niveau individuel et démographique des populations. Cette thèse a testé plusieurs techniques biochimiques (analyses de lipide, mercure, et isotope de carbone et azote) pour mieux comprendre les aspects de la reproduction, de l'écologie trophique, de l'amplification du mercure et de la physiologie de chondrichthiens des profondeurs. La plupart des espèces font partie de l'Ordre des Squaliformes. D'autres espèces appartiennent à différentes Familles: Chimaeridae, Rhinochimaeridae, Scyliorhinidae et Hexanchidae. Tous les échantillons ont été capturés dans les filets de pêcheurs dans les eaux du plateau continental et des marges du sud-est de l'Australie. L’analyse de la composition en lipides de différents tissus révèlent que le foie des chondrichthiens est riche en lipides (38 à 70% de la masse des tissus humides), en majeure partie des lipides neutres et des acides gras mono-saturés. Le foie est un tissu multifonctionnel, qui joue un rôle essentiel dans la distribution de la biosynthèse lipidique, le stockage de l’énergie et la régulation de la flottaison. A l’inverse, le tissu musculaire est un organe structurel, à faible concentration en lipide (<2 %) qui se compose essentiellement de lipides polaires. La composition des lipides rénaux et pancréatiques montre que leur fonctionnement métabolique est complexe. L'analyse des lipides des organes reproducteurs a révélé que l’énergie utile à la gestation chez les adultes chondrichthiens en pré-ovulation nécessite un pourcentage important de lipide (follicule ovarien 18 à 34 %). Les variations de triacylglycérols (8 à 48 %), des éthers diacylglycéryls (0,2 à 28 %) et des cires (0,5 à 20 %) ont été observées dans tous les échantillons. Ces variations impliquent l'utilisation de classes lipidiques multiples pour favoriser le développement embryonnaire. Les réserves maternelles sont différentes entre espèces ovipares et vivipares et entre les élasmobranches et les holocéphales. L’allocation la plus important de lipides est trouvée chez les requins vivant dans les environnements les plus profonds. Cette observation suggère que leur fécondité est plus faible et que leur vulnérabilité face à la pêche est plus importante. Le régime alimentaire des requins a été déterminé par des techniques complémentaires: traceurs lipidiques et analyses du contenu stomacal. 41 taxons de proie ont été identifiés. Ils étaient surtout composés de poissons et de céphalopodes du domaine demersal. En utilisant les profils des acides gras, la variabilité de la composition de nourriture a été établie pour chaque espèce en associant la signature de ces profils dans les tissus des chondrichthiens aux profils de plusieurs proies. Les deux techniques ont montré que les chondrichthiens sont des prédateurs opportunistes qui consomment une large gamme de proie. Les concentrations en mercure et sa distribution des tissus ont été examinés pour accéder à sa bioamplification dans ce type d’organisme et de déterminer des niveaux de contamination pour la consommation publique. Le mercure total (THg : toutes formes chimiques confondues) et le méthylmercure (MeHg : la forme la plus toxique et bioaccumulable) ont été dosées. Pour la plupart des espèces, les niveaux de THg étaient supérieurs au seuil maximal recommandé par les législations en vigueur dans plusieurs pays dont l’Australie (>0,1 mg kg-1 pois humide, ph) et une concentration aussi forte que 6,6 mg kg-1 (ph) a été enregistrée. L'


  • Résumé

    Analyse de spéciation a montré que le mercure est présent à plus de 91 % sous forme de MeHg, et même avec des taux supérieurs à 95 % chez les espèces des environnements les plus profonds. Les concentrations maximales en THg ont été trouvés dans les tissus musculaires (59 à 82 % de charge corporelle). Les reins et le foie possèdent aussi des taux élevés, respectivement de 0,3 à 4,2 et 0,5 à 1,5 mg kg-1 (ph), tandis que la peau enregistre les concentrations les plus faibles (> 0,3 mg kg-1, ph). Cette étude de l’organotropisme permet de conclure que les reins et le foie sont associés au métabolisme du métal, à l'élimination et au stockage à court terme, alors que le muscle est le sites le plus important du stockage du mercure à long terme. Les isotopes stables de carbone et d’azote ont été utilisés pour évaluer l'influence de la position trophique (d15N) et de la source de carbone (d13C) sur l'accumulation du THg chez les chondrichthiens. Le d15N varie entre 12,4 à 16,6 ‰ démontrant la large gamme de positions trophiques occupées par ces espèces. La variation interspécifique du d13C est quant à elle minimale (–18,7 à –17,1 ‰). Les concentrations en mercure notées chez la plupart des requins augmentent en fonction de la taille, de la position trophique (d15N) et du stade de maturité de l’animal. Dans la communauté des chondrichthiens des profondeurs on observe des taux modérés de bioamplification du mercure, ceci est révélé par la faible pente de la relation, log (THg mg kg-1 ww) = 0,2 (d15N) – 2,4 (R2 = 0,35 ; P <0,05). Le THg et les acides gras de 61 espèces appartenant aux niveaux trophiques intermédiaires ont été analysés dans le but d’étudier les régimes alimentaires des proies et la bioaccumulation de ce métal à travers la chaîne alimentaire démersale. L'utilisation intégrée de ces techniques biochimiques a fourni des données fondamentales sur la reproduction, l'accumulation en mercure et l'écologie trophique des chondrichthiens des profondeurs. La compréhension de ces fonctions est impérative non seulement pour la mise en place d’une gestion durable des pêcheries, mais aussi pour la protection des habitats des chondrichthiens et leurs écosystèmes associés.


  • Résumé

    For most deepwater chondrichthyans, fisheries and conservation management is problematic, largely due to the lack of scientific data resulting from inherent logistical challenges working within deep-sea environments. Furthermore, many conventional analytical techniques (stomach content analysis and morphometrics) require large sample sizes and are often quantitatively inadequate. Thus, new and more robust methods requiring fewer specimens are needed. Biochemical ‘tracer’ techniques are increasingly being used to resolve complex ecological and biological questions at individual species and population levels. This research explored the integrated use of multiple biochemical techniques (lipid and fatty acid profiling, stable nitrogen and carbon isotope and mercury analysis) to understand aspects of the reproduction, feeding ecology, metal accumulation and physiology of deepwater chondrichthyans. Most were from the Order Squaliformes. Other species include those from the Families: Chimaeridae, Rhinochimaeridae, Scyliorhinidae and Hexanchidae. All specimens were caught as fisheries bycatch from the continental slope waters off southeast Australia. The examination of lipid composition and partitioning revealed that deepwater chondrichthyans have large, lipid rich (38–70 % wet weight, ww) livers high in neutral lipids and monounsaturated fatty acids. Liver is a multifunctional tissue, playing a vital role in lipid distribution and biosynthesis, buoyancy regulation and storage. In contrast, muscle is a structural organ, low in lipid (<2 %) and consisting primarily of polar lipids. Lipid composition of kidney and pancreas show that they, too, have complex roles in lipid metabolism and storage. Lipid analysis of reproductive tissues revealed high maternal investment in deepwater chondrichthyans as indicated by high lipid content in mature pre-ovulated ovarian follicles (18–34 %). Variable levels of triacylglycerols (8–48 %), diacylglyceryl ethers (0.2–28 %) and wax esters (0.5–20 %) were observed in all specimens, demonstrating the use of multiple lipid classes to fuel embryonic development. The maternal provisions differed between oviparous and viviparous species and between elasmobranchs and holocephalans. Greater lipid investment was displayed by sharks living in deeper environments, suggesting lower fecundity and increased vulnerability to fishing. Diet was examined by complementary lipid biomarker and traditional stomach content techniques. A total of 41 prey taxa were identified using stomach content analysis and consisted mainly of bathyal-demersal fish and cephalopods. Using multidimensional scaling analysis, the extent of variability in composition within each species was determined by grouping the signature fatty acid profiles of shark tissues with profiles for demersal fish, squid and crustaceans. Both techniques showed that deepwater chondrichthyans are opportunistic predators, and that there is some degree of specialisation and overlap between them. Total (THg) and inorganic (monomethyl, MeHg) mercury concentrations and tissue distribution were examined to determine the extent of biomagnification and evaluate levels for human consumption. Mean THg levels for most species were above the regulatory threshold (>0.1 mg kg-1 ww) and levels as high as 6.6 mg kg-1 ww were recorded. Speciation analysis demonstrated that 91% mercury was bound as MeHg with higher percentages (>95%) observed in species occupying deeper environments. Higher levels of THg were stored in muscle which accounted for between 59–82% of the total body burden of mercury. High levels were also found in kidney (0.3–4.2 mg kg-1 ww) and liver (0.5–1.5) with lower levels observed in skin (>0.3). Both the kidney and liver are likely to be associated in metal metabolism, short term storage and elimination procedures, while the muscle is the major site for long term storage. Stable isotopes were used as natural dietary tracers, to further evaluate dietary relationships and to assess the influence of trophic position (d15N) and carbon sources (d13C) on THg accumu


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