Histoire naturelle des chaetognathes : une énigme zoologique à l'ère moléculaire

par Ferdinand Marlétaz

Thèse de doctorat en Océanographie

Sous la direction de Yannick Le Parco.

Soutenue le 01-10-2010

à Aix Marseille 2, dans le cadre de Ecole Doctorale Sciences de l'Environnement (Marseille), en partenariat avec Centre d'Océanologie (Marseille) (laboratoire) .

Le jury était composé de Yannick Le Parco, Nicolas Galtier, Michaël Manuel, Charles-François Boudouresque, Maximilian Telford, Jean Vannier.

Les rapporteurs étaient Nicolas Galtier, Michaël Manuel.


  • Résumé

    Le phylum des chaetognathes constitue une énigme zoologique très ancienne, puisque ses caractéristiques morphologiques et développementales contradictoires ne permettent pas de le classer aisément au sein des animaux bilatériens. Pour tenter de résoudre ce problème, nous avons séquencé une collection d’ESTs pour l’espèce Spadella cephaloptera et développé une approche phylogénomique en utilisant les protéines ribosomiques comme marqueurs et une stratégie originale de taxons composites. Nous avons trouvé que les chaetognathes occupaient une position de groupe frère de tous les autres protostomiens, une position originale qui échappe à la ‘nouvelle vision’ de la phylogénie des animaux et possède des implications pour l’orientation des caractères embryologiques au sein des métazoaires. Nous avons confirmé cette position phylogénétique en nous focalisant sur les gènes Hox des chaetognathes. En outre, nous avons tenté de résoudre l’organisation génomique des gènes Hox de chaetognathes et nous avons rassemblé des éléments qui suggèrent une distribution dispersée des gènes Hox dans le génome. Dans un second temps, une analyse exhaustive des données génomiques accumulées a mis en évidence de nouvelles caractéristiques génomiques inattendues chez les chaetognathes. Nous avons tout d’abord identifié une large duplication génomique caractérisée par un taux élevé de rétention des gènes dupliqués. Nous avons également détecté la présence de trans-splicing pour une fraction importante de transcrits, qui s’accompagne d’une transcription en opéron. Enfin, nous avons découvert un polymorphisme génomique de grande ampleur aux niveaux nucléotidiques et structuraux au sein de la population de référence de Sormiou, dont nous avons démontré qu’il n’était pas lié à un phénomène de spéciation cryptique. Nous avons réalisé une description détaillée de ces variations génétiques dans la région du gène Hox1, où elles sont induites par l’insertion polymorphe d’éléments génétiques mobiles. D’un autre côté, nous avons étudié la diversité génétique mitochondriale dans la population et nous avons identifié plusieurs lignées distinctes, séparées par une divergence moléculaire très élevée et par des remaniements structuraux. L’origine de ce polymorphisme et son impact sur la physiologie et la régulation génique constituent des pistes de recherche prometteuses. Globalement, ce travail a montré qu’au delà de son intérêt comme organisme modèle pour comprendre l’évolution des bilatériens, S. cephaloptera pourrait permettre d’étudier l’impact du polymorphisme génomique sur l’évolution.


  • Résumé

    The chaetognath phylum represents a longstanding zoological conundrum, as its contrasting morphological and developmental characters do not allow a convincing assignment among bilaterian lineages. To tackle this issue, we sequenced ESTs for Spadella cephaloptera and set up a phylogenomic approach based on a ribosomal protein dataset and an original composite taxon strategy. We found that chaetognaths are most likely branched as a protostome sister-group, which challenges ‘new view’ of animal phylogeny and provides insights into the evolution of developmental processes among metazoans. We brought further evidence for this phylogenetic position by focusing on chaetognath Hox genes. We attempted to resolve the genomic organization of the 13 chaetognath genes and we found clues of a dispersed organization. Then, a careful examination of the bulk of genomic data gathered has pointed out new unexpected unusual genomic features of chaetognaths. We identified an extensive gene duplication followed by a high retention of duplicated genes. We also determined that a large part of S. cephaloptera transcripts underwent trans-splicing associated with operonic transcription. Strikingly, we finally uncovered a tremendous genomic polymorphism at both nucleotide and structural levels within the reference population of Sormiou, and showed it is not caused by cryptic speciation. We provided a detailed account of genomic structural variations in the region surrounding Hox1 gene, which have been mediated by polymorphic insertion of mobile genetic elements. Alternatively, we explored the mitochondrial genetic diversity in the population and recovered several divergent mitochondrial lineages, split by phylum-level molecular divergence and structural rearrangments. The origin of this polymorphism as well as its impact on the physiology and genic regulation are challenging questions to think about. As a whole, this work stresses the interest of S. cephaloptera as a model organism, not only to study the evolution of bilaterian body plans, but also the impact of genomic polymorphism on organismal evolution.


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  • Détails : 1 vol. (234 p.)
  • Annexes : Bibliogr. p. 183-200

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